Toilettage contre Varroa chez les abeilles sauvages : mandibules et acariens endommagés
Des pertes annuelles de 30 à 40 % ont été signalées dans les colonies d’abeilles mellifères d’élevage (Kulhanek et al. 2017). Depuis son introduction aux États-Unis, l’acarien ectoparasite Varroa destructor représente une menace importante pour l’abeille mellifère européenne (Akimov et al. 2004 ; Nazzi et Le Conte 2016). Il se nourrit du tissu du corps gras des abeilles et transmet des virus. L’infestation peut perturber leur développement, modifier leur comportement et réduire leur longévité (Ramsey et al. 2019 ; Wilfert et al. 2016). L’abeille asiatique (Apis cerana) est l’hôte d’origine des acariens Varroa (Oldroyd 1999).Apis cerana a développé plusieurs moyens de défense contre Varroa, dont le toilettage, l’élimination du couvain infesté, d’autres comportements hygiéniques et l’inhibition de la reproduction de l’acarien (Grindrod et Martin 2023 ; Morfin et al. 2023). Certaines populations sauvages d’Apis mellifera ont également développé une résistance aux acariens.
Le toilettage est l’un des comportements associés à la résistance aux acariens. Les abeilles peuvent déloger les acariens de leur corps et parfois les mordre (Arechavaleta-Velasco et al. 2012 ; Büchler et al. 1992 ; Diao et al. 2018 ; Moritz et al. 2007 ; Peng et al. 1987 ; Ruttner et Hanel 1992 ; Seeley 2007 ; Morfin et al. 2020 ; Smith et al. 2021). Les abeilles mellifères sauvages du Kentucky ont été identifiées comme Apis mellifera mellifera (Carpenter et Harpur 2021). Une étude a rapporté un taux d’élimination des acariens de 38,5 % chez des abeilles africanisées (Moretto et al. 1991). Chez les abeilles africanisées peu agressives de Porto Rico (gAHB, hybrides d’ascendance A. m. scutellata), une résistance aux acariens a également été observée dans le contexte de l’évolution locale (Avalos et al. 2017).
La microtomographie à rayons X (micro-CT ou µCT) produit des images en trois dimensions à haute résolution spatiale avec une préparation relativement simple des échantillons (Palci et al. 2016). Elle a servi à étudier l’anatomie et l’évolution des abeilles, des fourmis et d’autres insectes (Coty et al. 2014 ; Larabee et al. 2017 ; Li et al. 2011 ; Smith et al. 2021). Les auteurs ont utilisé cette technique pour comparer les dimensions des mandibules des abeilles en trois dimensions. Les dégâts infligés aux acariens lors du toilettage sont habituellement évalués au microscope (Grindrod et Martin 2023). Les applications mobiles et la classification d’images pourraient faciliter cette évaluation. Un réseau de neurones convolutif (CNN) peut apprendre à reconnaître des caractéristiques visuelles avec relativement peu de prétraitement manuel (Jogin et al. 2018). L’apprentissage par transfert permet d’adapter un réseau préentraîné à de nouveaux objets à partir d’un jeu de données assez restreint (Shin et al. 2016).
Les auteurs s’attendaient à ce que les colonies sauvages de l’Ohio (A. m. ligustica) et du Kentucky (A. m. mellifera) mordent plus souvent les acariens que les colonies commerciales. Ils ont comparé la forme des mandibules chez des populations d’A. m. ligustica, des hybrides africanisés peu agressifs et des abeilles commerciales. Ils ont aussi développé une application mobile qui utilise des CNN pour reconnaître les acariens endommagés sur des images.
Résultats
Comportement de toilettage chez les populations sauvages d’Apis mellifera
Dans l’analyse de régression, le nombre total d’acariens collectés par colonie n’était pas un prédicteur significatif. Pour comparer les trois populations, les auteurs ont utilisé la proportion d’acariens endommagés dans chaque colonie comme indicateur des morsures. Ils ont recueilli 2 518 acariens dans 58 colonies commerciales et 4 981 dans 97 colonies sauvages. Chez les colonies sauvages d’A. m. mellifera du Kentucky, la proportion d’acariens endommagés était supérieure d’environ 34 % à celle des colonies commerciales.Dans les colonies sauvages d’A. m. ligustica de l’Ohio, la proportion d’acariens endommagés était supérieure de 49 % à celle des colonies commerciales. Les deux groupes sauvages présentaient des signes de toilettage. La population était un prédicteur significatif de la proportion d’acariens endommagés.
Les auteurs ont utilisé une régression par les moindres carrés ordinaires pour déterminer si l’année d’échantillonnage prédisait le toilettage. Ils ont échantillonné respectivement 20, 28, 57 et 50 colonies en 2020, 2021, 2022 et 2023. L’année n’était pas un prédicteur significatif.
Comparaison des mandibules d’Apis mellifera et d’Apis cerana
Les auteurs ont mesuré quatre caractéristiques des mandibules des ouvrières : le bord tranchant long, le bord tranchant court, la hauteur et la largeur de la zone épineuse. Les groupes comparés étaient A. cerana, les hybrides africanisés peu agressifs d’ascendance A. m. scutellata, les A. m. ligustica sauvages de l’Ohio et les A. m. ligustica issues de paquets d’abeilles commerciaux. Les deux bords tranchants étaient significativement plus longs chez les abeilles commerciales que dans les trois autres groupes. La hauteur était la plus élevée chez A. cerana et la plus faible chez les A. m. ligustica sauvages de l’Ohio. La largeur de la zone épineuse ne différait pas significativement entre les groupes.
Conclusions
La proportion d’acariens endommagés était plus élevée dans les colonies sauvages d’A. m. ligustica de l’Ohio et d’A. m. mellifera du Kentucky que dans les colonies commerciales. Ce résultat concorde avec une fréquence accrue des morsures lors du toilettage. Les auteurs ont aussi relevé des différences de forme des mandibules entre A. cerana, les A. m. ligustica sauvages de l’Ohio, les hybrides africanisés peu agressifs de Porto Rico et les A. m. ligustica commerciales. Ils ont développé une application mobile utilisant l’apprentissage automatique pour identifier les acariens endommagés sur des images.
Le nombre total d’acariens recueillis ne différait pas significativement entre les colonies commerciales et sauvages, ce qui suggère une répartition comparable des nombres d’acariens dans les colonies échantillonnées. Le toilettage est l’un des caractères qui pourraient limiter l’infestation des abeilles adultes. Son efficacité et son héritabilité font débat (Büchler 2010). Des études plus récentes ont signalé que des colonies pratiquant davantage le toilettage survivaient malgré des niveaux d’infestation comparables à ceux des témoins (Nganso et al. 2017 ; Smith et al. 2021). L’infestation dépend aussi de facteurs tels que la diversité génétique des acariens, les agents pathogènes transmis par Varroa et d’autres interactions entre l’hôte et le parasite (Mondet et al. 2020 ; Le Conte et al. 2020 ; Moro et al. 2021 ; Zheng et al. 2023).
Des études de génétique des populations pourraient établir si différentes lignées de Varroa sont présentes dans les colonies, tandis que se poursuit la sélection du toilettage comme l’un des caractères de résistance aux acariens.Des travaux antérieurs ont montré que les ouvrières peuvent sectionner les pattes des acariens Varroa (Ruttner et Hanel 1992). Ruttner et Hanel (1992) ont décrit du tissu blanc visible à l’extrémité des pattes sectionnées chez des acariens endommagés, recueillis vivants ou morts.
Le comptage des acariens endommagés a révélé une proportion significativement plus élevée dans les colonies sauvages de l’Ohio et du Kentucky que dans les colonies commerciales. Ce résultat concorde avec les travaux qui associent le toilettage et les morsures d’acariens à la résistance des colonies sauvages (Russo et al. 2020 ; Smith et al. 2021).La proportion d’acariens endommagés dépassait de 34 % dans les colonies sauvages du Kentucky et de 49 % dans celles de l’Ohio la proportion observée dans les colonies commerciales. Le retrait et la morsure des acariens lors du toilettage sont documentés depuis 1929 (Haydak 1929 ; Frisch 1967 ; Smith et al. 2021).
Ces résultats plaident pour la prise en compte du toilettage, parmi d’autres caractères, dans les programmes de sélection pour la résistance aux acariens (Danka et al. 2011 ; Rinderer et al. 2010 ; Spivak 1996). Van Alphen et Fernhout (2020) ont aussi signalé un toilettage marqué dans des colonies sauvages d’Europe et d’Amérique du Sud.
Les ouvrières utilisent leurs mandibules pour diverses tâches, dont la défense contre les parasites (Papachristoforou et al. 2012 ; Ruttner et Hanel 1992). Les auteurs ont constaté des différences de longueur des deux bords tranchants et de hauteur des mandibules entre les populations étudiées d’A. cerana et d’A. mellifera. Des images antérieures de pattes d’acariens sectionnées, obtenues par microscopie électronique à balayage, ont conduit à proposer que les deux bords tranchants de la mandibule agissent comme les lames d’une paire de ciseaux (Ruttner et Hanel 1992). Les bords tranchants des abeilles sauvages et des hybrides africanisés peu agressifs tendaient à ressembler à ceux d’A. cerana et étaient significativement plus courts que ceux des abeilles commerciales. Des bords plus courts pourraient faciliter la morsure des acariens. La comparaison ne permet pas d’établir que ces différences ont évolué en réponse à Varroa.
Les auteurs proposent que la sélection naturelle, depuis l’introduction de Varroa en 1987, ait pu favoriser une élimination plus efficace des acariens dans les colonies sauvages (Hunt et al. 2016 ; Smith et al. 2021). Cela concorde avec des travaux antérieurs ayant relevé des différences du bord tranchant long dans des colonies de l’Indiana sélectionnées pour la morsure des acariens (Smith et al. 2021). A. cerana est généralement un peu plus petite qu’A. mellifera (Ruttner et Hanel 1992 ; Yue et al. 2018). Dans cette étude, les deux bords tranchants étaient plus courts chez les abeilles sauvages que chez les abeilles commerciales et de longueur comparable ou supérieure à celle observée chez A. cerana. Des travaux antérieurs montrent également que les vagues de chaleur et les variations de température peuvent influer sur la taille des ouvrières (Poot-Báez et al. 2020).
D’autres comparaisons des dimensions des mandibules sont nécessaires entre les colonies sauvages et commerciales. Dans cette étude, la proportion d’acariens endommagés a servi de mesure indirecte du toilettage, en supposant que les ouvrières de la colonie avaient causé les dommages. Des travaux antérieurs étayent cet usage comme indicateur du toilettage (Büchler et al. 1992 ; Ruttner et Hanel 1992).
Il est difficile d’observer directement le toilettage visant des acariens vivants au sein des colonies (Peng et al. 1987). Des systèmes automatisés ont déjà servi à analyser les comportements agressifs des insectes (Li-Byarlay et al. 2014 ; Lim et al. 2014). Les auteurs appellent à réaliser des observations directes du toilettage sur le terrain. Une étude antérieure a décrit un système de détection de Varroa dans les colonies par caméra et apprentissage automatique (Bilik et al. 2024). Dans la présente étude, les chercheurs ont développé une application reposant sur un CNN pour reconnaître les dommages sur des images d’acariens. Elle pourrait accélérer l’évaluation, et une future version pourrait fonctionner dans le cloud.
Dans l’ensemble, la proportion d’acariens endommagés était plus élevée dans les colonies sauvages d’A. m. ligustica et d’A. m. mellifera que dans les colonies commerciales, ce qui concorde avec des morsures plus fréquentes lors du toilettage. Les comparaisons portant sur les hybrides africanisés peu agressifs et les A. m. ligustica sauvages de l’Ohio ont révélé des différences de longueur des deux bords tranchants et de hauteur des mandibules des ouvrières. Les chercheurs ont aussi développé une application mobile qui utilise un réseau de neurones convolutif pour reconnaître les dommages aux acariens. Ces résultats aident à caractériser le toilettage des colonies sauvages et orientent les recherches et la sélection à venir.
Apidologie (2025) © Les auteurs, 2024 · Hongmei Li-Byarlay (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, États-Unis) Kaila Young (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, États-Unis) Xaryn Cleare (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, États-Unis) Deng Cao (Department of Computer Science and Mathematics, Central State University, Wilberforce, OH 45384, États-Unis) Shudong Luo (Institute of Apicultural Research, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Pékin 102600, Chine)
Article complet https://doi.org/10.1007/s13592-024-01126-z
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