Facteurs qui influent sur la résistance à la chaleur des faux-bourdons et de leurs spermatozoïdes
Le changement climatique devrait rendre les vagues de chaleur plus fréquentes et plus intenses, menaçant ainsi la fertilité de nombreux animaux, dont les insectes. Des températures qui peuvent être atteintes pendant les vagues de chaleur estivales (35–45 °C) peuvent réduire la fertilité du tribolium rouge de la farine (Tribolium castaneum), des drosophiles (Drosophila spp.), des bourdons (Bombus spp.), de la tordeuse orientale du pêcher (Grapholita molesta), des guêpes parasitoïdes (Anisopteromalus calandrae et Aphidius avenae) et des abeilles mellifères (Apis mellifera).
Le stress thermique touche de nombreux insectes. Ses effets possibles sur les abeilles mellifères sont particulièrement préoccupants en raison du rôle de ces dernières dans la pollinisation des cultures. Les abeilles mellifères tolèrent des climats variés et sont indigènes en Afrique, en Asie et en Europe. Toutefois, les reines et les faux-bourdons peuvent perdre en fertilité sous l’effet de la chaleur, notamment lorsque la viabilité de leurs spermatozoïdes diminue. Les reines peuvent survivre au stress thermique alors même que la viabilité des spermatozoïdes stockés dans leur spermathèque diminue. Des expériences antérieures ont montré des pertes après plus de deux heures à des températures supérieures à 38 °C. La chaleur peut aussi tuer les spermatozoïdes des faux-bourdons. Ces pertes sont difficiles à compenser. Les reines s’accouplent pendant une brève période au début de leur vie et ne renouvellent pas ensuite leurs réserves de spermatozoïdes. Les faux-bourdons produisent leurs spermatozoïdes pendant leur développement.
Malgré des masses corporelles comparables, les faux-bourdons sont plus exposés que les reines à la mortalité due à la chaleur. Les colonies peuvent maintenir une température très stable dans le nid à couvain, mais les variations thermiques internes pendant les canicules sont peu documentées. En Californie, une étude a relevé plus de 42 °C à l’intérieur de colonies alors que l’air ambiant atteignait 45 °C et que l’accès à l’eau était limité. Les températures étaient particulièrement élevées à la périphérie du nid, où les faux-bourdons sexuellement matures ont tendance à se rassembler.
D’autres études ont relevé jusqu’à 40 °C dans le nid à couvain. Les faux-bourdons pourraient aussi subir une chaleur extrême lorsque les abeilles « font la barbe ». Par forte chaleur, de nombreuses abeilles sortent du nid et se regroupent à l’extérieur, réduisant la production de chaleur à l’intérieur. Selon les auteurs, cette exposition possible n’a pas encore été étudiée directement. La thermorégulation de la colonie peut atténuer l’exposition, mais les faux-bourdons peuvent tout de même subir un stress thermique dans des conditions extrêmes.
Malgré le rôle reproducteur des faux-bourdons, on connaît mal les facteurs qui déterminent leur survie et leur fertilité en cas de forte chaleur. Deux études antérieures ont montré que les faux-bourdons pouvaient mourir sous l’effet de la chaleur, mais ont rapporté des taux de survie différents. McAfee et al. ont observé 50 % de survie après six heures à 42 °C. Stürup et al. ont observé 23 % après quatre heures à la même température. Plusieurs facteurs pourraient expliquer cet écart. La tolérance peut varier selon la population d’origine. La masse corporelle et d’autres facteurs de stress, comme les infections, peuvent également influer sur la survie. Chez certaines espèces d’insectes, les individus plus lourds tolèrent mieux la chaleur.
Les auteurs avaient déjà constaté que la masse corporelle des faux-bourdons était positivement associée au nombre de spermatozoïdes viables qu’ils contenaient, ce qui suggère un investissement reproductif plus important. Ils se sont donc demandé si les mâles plus lourds produisaient des spermatozoïdes de meilleure qualité et plus résistants aux facteurs de stress, dont la chaleur. Selon l’agent pathogène, les infections pourraient augmenter ou réduire la tolérance à la chaleur. La maladie peut réduire directement la valeur adaptative. La réponse immunitaire peut aussi mobiliser des ressources au détriment de la reproduction, comme cela a été observé chez d’autres insectes. Une analyse corrélationnelle récente n’a pas confirmé ce compromis chez les faux-bourdons. Comme l’immunité antivirale et la réponse au stress thermique partagent certains mécanismes, les auteurs ont aussi envisagé que certaines infections virales puissent améliorer la tolérance à la chaleur.
La limite supérieure de tolérance thermique varie assez peu chez les insectes dans leur ensemble. Chez les ectothermes terrestres, elle tend cependant à diminuer quand la latitude augmente, des climats tropicaux aux climats tempérés. Des travaux antérieurs ont montré que les abeilles d’Arabie saoudite (Apis mellifera jemenitica) toléraient mieux la chaleur que les abeilles européennes (Apis mellifera carnica), ce qui concorde avec cette tendance. En Colombie, les analyses d’ascendance ont révélé une plus forte ascendance africaine dans les colonies de basse altitude, où il fait plus chaud, et une plus forte ascendance européenne dans les colonies d’altitude, où il fait plus frais.
Les profils d’expression des protéines chez les ouvrières échantillonnées le long d’un gradient de latitude indiquent aussi une adaptation au climat local. Reste à savoir si ces tendances s’étendent aux individus reproducteurs et à d’autres populations. Mieux comprendre la réponse des différentes lignées pourrait aider à prévoir leurs performances face au changement climatique. Le réchauffement peut aussi modifier les interactions avec les agents pathogènes. Les protéines de choc thermique (HSP) constituent un groupe de protéines conservées au cours de l’évolution, dont l’expression augmente généralement sous l’effet de la chaleur. Elles limitent le mauvais repliement et l’agrégation des protéines et contribuent aussi à l’immunité antivirale chez les abeilles mellifères et d’autres insectes. La chaleur et les infections virales pourraient donc interagir et modifier la physiologie des abeilles.
McMenamin et al. ont constaté que la chaleur et l’inoculation virale expérimentale augmentaient toutes deux l’expression des HSP. Exposer les abeilles à la chaleur peu après l’infection améliorait aussi l’élimination du virus. Les auteurs se sont demandé si l’effet inverse était possible et si une infection antérieure pouvait, grâce au double rôle des HSP, améliorer la tolérance à la chaleur des faux-bourdons ou de leurs spermatozoïdes. Ces deux possibilités n’avaient pas encore été étudiées chez les faux-bourdons, particulièrement exposés aux virus parce que Varroa destructor, un vecteur important, parasite préférentiellement leur couvain.
On connaît mal les effets des infections virales sur la fertilité des faux-bourdons et la manière dont les infections et la chaleur interagissent. Les données historiques montrent que le nombre de jours de canicule a surtout augmenté dans les régions tropicales, mais des températures extrêmes surviennent aussi sous les climats tempérés. Durant la vague de chaleur du 25 juin au 1er juillet 2021 dans l’ouest du Canada et le nord-ouest du Pacifique, les températures ont atteint 49,6 °C. Les apiculteurs locaux ont signalé des effets néfastes, dont la mort de colonies. Les régions tempérées de haute latitude pourraient donc avoir besoin de mesures de gestion de la chaleur jusque-là peu utilisées. L’isolation des ruches toute l’année et l’ombrage pourraient atténuer les épisodes de chaleur de courte durée.
Si la régulation de la température des ruches devient inefficace ou difficile à mettre en œuvre, la sélection de lignées plus résistantes à la chaleur pourrait s’inscrire dans une stratégie de gestion intégrée. Il faut d’abord déterminer comment cette résistance varie selon l’origine des populations et d’autres facteurs dans les lignées existantes. Le sud de la Californie a été moins touché par la canicule de 2021, mais connaît aussi davantage de températures extrêmes. L’étude décrit une évolution d’un climat historiquement semi-aride (BSk dans la classification de Köppen) vers un climat chaud et sec plus proche de BWh. La fréquence des vagues de chaleur y a augmenté depuis 1950. Du 5 au 7 septembre 2020, les maximales ont atteint 47 °C dans le comté de Riverside. Des analyses génétiques ont estimé à environ 38 % l’ascendance africaine des abeilles mellifères vivant à l’état sauvage dans le sud de la Californie. Cette ascendance et l’exposition répétée aux fortes chaleurs ont conduit les auteurs à émettre l’hypothèse que la population pouvait présenter des adaptations au stress thermique.
L’étude a examiné les facteurs qui influent sur la résistance à la chaleur des faux-bourdons et de leurs spermatozoïdes. Les chercheurs ont étudié les liens entre l’origine des populations, la masse corporelle, la survie des mâles et la viabilité de leurs spermatozoïdes après exposition à la chaleur. Ils ont aussi évalué l’effet d’une infection virale acquise à l’âge adulte sur la résistance des spermatozoïdes à la chaleur.
Ils ont d’abord mesuré la masse corporelle de faux-bourdons adultes et évalué leur survie après quatre heures à 42 °C. Dans un deuxième essai, ils ont comparé les taux de survie de mâles du nord et du sud de la Californie pour rechercher des indices d’adaptation locale. Le sud de la Californie est plus sec et connaît des maximales plus extrêmes. Enfin, des essais in vitro ont servi à examiner les liens entre la masse corporelle, l’inoculation virale et la chaleur. Les spermatozoïdes prélevés ont été exposés à plusieurs températures pendant des durées différentes.
Les auteurs ont formulé les hypothèses suivantes.
1) La résistance à la chaleur des faux-bourdons et de leurs spermatozoïdes refléterait le climat de leur population d’origine. Les mâles du sud de la Californie devraient donc être plus résistants que ceux du nord.
2) Les faux-bourdons plus lourds survivraient plus souvent à un stress thermique et produiraient des spermatozoïdes plus résistants à la chaleur.
3) L’infection virale améliorerait la résistance thermique des spermatozoïdes, du fait des interactions entre la réponse au choc thermique et l’expression des gènes de défense antivirale.
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Conclusions
Pour comprendre les facteurs qui contribuent à la résistance à la chaleur des faux-bourdons et à leur potentiel reproducteur, évalué par la viabilité des spermatozoïdes, les auteurs ont étudié l’origine des populations, la masse corporelle et les infections virales dans plusieurs expériences.
Les principaux résultats sont les suivants.
1) Les faux-bourdons plus lourds ont plus souvent survécu à une exposition aiguë à la chaleur.
2) La résistance des spermatozoïdes à la chaleur a beaucoup varié entre les populations de Colombie-Britannique.
3) Les faux-bourdons du sud de la Californie ont plus souvent survécu au stress thermique que ceux du nord.
4) Les spermatozoïdes des faux-bourdons plus lourds n’étaient pas plus résistants à la chaleur que ceux des mâles plus légers.
5) Une infection virale expérimentale à l’âge adulte a réduit la résistance des spermatozoïdes à la chaleur.
Les essais de survie ont exposé les faux-bourdons à 42 °C pendant quatre heures, des conditions possibles à l’intérieur ou à l’extérieur des ruches lors d’épisodes extrêmes. Les données de terrain sur leur exposition pendant les canicules restent rares. Les essais in vitro sur les spermatozoïdes de mâles de Colombie-Britannique ont utilisé la même température et la même durée. Les séries in vitro à plusieurs températures et durées ainsi que les essais d’infection ont aussi inclus des températures qui pourraient être hors de la plage biologiquement pertinente. Il est peu probable, par exemple, qu’une exposition à 60 °C se produise dans la nature.
Ces expériences visaient notamment à préciser dans quelles limites les spermatozoïdes restent viables et à caractériser leurs réponses à des conditions extrêmes. De futurs travaux pourraient mesurer les conditions réellement subies par les faux-bourdons sur le terrain, dont leur température corporelle interne, et s’appuyer sur ces données pour définir les conditions des essais en laboratoire.
La meilleure survie des faux-bourdons plus lourds concorde avec des observations chez d’autres insectes, dont les mâles de l’abeille des courges Xenoglossa pruinosa. D’autres études n’ont trouvé aucun lien entre la taille ou la masse corporelle et la tolérance à la chaleur, mesurée par le maximum thermique critique (CTmax), au sein d’une même espèce ou entre espèces. Ces résultats variables indiquent que d’autres facteurs interviennent. Les individus de grande taille se réchauffent plus lentement. Lors d’une exposition brève, le temps de réchauffement pourrait donc compter davantage que la capacité de refroidissement. Cela ne suffit toutefois pas à expliquer l’absence de relation entre le CTmax et la taille chez de nombreuses espèces.
Les chercheurs ont mesuré la masse corporelle à l’état frais, qui dépend de l’hydratation. La taille corporelle est une mesure distincte.L’hydratation peut influer sur la résistance à la chaleur. Les individus mieux hydratés peuvent avoir une capacité thermique massique plus élevée et mieux se refroidir par évaporation.Les individus de grande taille ont un rapport surface-volume plus faible, ce qui peut limiter leur refroidissement. Étudier l’interaction entre l’hydratation et la taille pourrait aider à comprendre pourquoi le lien entre taille et résistance thermique varie selon les espèces. Une partie de l’eau a pu s’évaporer entre la mort d’un faux-bourdon et sa pesée, diminuant sa masse mesurée indépendamment de sa résistance réelle. Les auteurs jugent cet effet probablement faible, car la plupart des décès sont survenus vers la fin des quatre heures d’exposition, juste avant la pesée de tous les mâles.
Comme prévu, les faux-bourdons du sud de la Californie ont plus souvent survécu à l’exposition à la chaleur que ceux du nord. Les colonies du sud tendent à avoir une ascendance africaine plus marquée que celles du nord, situé hors de la zone d’hybridation. Les auteurs supposent que le climat plus chaud du sud et une sélection antérieure en milieu chaud ont pu favoriser la résistance à la chaleur. Les colonies du sud étudiées étaient d’origine sauvage ou s’étaient croisées avec la population locale pendant plusieurs générations. L’écart observé reflétait à la fois une tolérance légèrement supérieure et une survie étonnamment faible dans le groupe témoin. L’étude ne permet donc pas d’attribuer cet écart à la seule ascendance.
Des groupes témoins plus grands et la recherche d’affections concomitantes, comme des infections, après l’exposition à la chaleur pourraient aider à expliquer ce résultat. Les auteurs ne disposaient pas de données comparables sur la viabilité des spermatozoïdes des groupes californiens ni des survivants de différentes origines génétiques. Ils ont néanmoins comparé des spermatozoïdes provenant de plusieurs sources en Colombie-Britannique et observé une grande variabilité de la réponse à la chaleur. Les apiculteurs ont pu estimer l’âge des mâles différemment. La plage de réponses observée dans les colonies de l’Université de la Colombie-Britannique, où l’âge était contrôlé, était toutefois comparable à celle des autres sources de la province. Les chercheurs ont ensuite
examiné les interactions possibles avec les infections virales pour trois raisons. Premièrement, les faux-bourdons naturellement infectés par le virus des ailes déformées de type B (DWV-B) présentaient une viabilité spermatique supérieure à celle des mâles sans infection détectée (figure S2 du fichier S1). Deuxièmement, des travaux antérieurs avaient associé au moins une protéine de choc thermique à une meilleure viabilité des spermatozoïdes stockés. Troisièmement, McMenamin et al. avaient observé un effet antiviral de la chaleur. Les auteurs ont envisagé que les protéines de choc thermique puissent expliquer ces observations par leur rôle dans la défense antivirale et dans la protection contre d’autres facteurs de stress. Ils ont d’abord supposé que les protéines induites par le virus protégeraient les spermatozoïdes lors d’une exposition ultérieure à la chaleur. L’infection expérimentale des faux-bourdons adultes suivie d’une exposition de leurs spermatozoïdes à la chaleur a montré l’inverse. Les spermatozoïdes des faux-bourdons infectés résistaient moins bien à la chaleur que ceux des témoins. Cela pourrait refléter un compromis entre la préservation des spermatozoïdes et l’immunité, ou un effet direct de l’infection sur leur qualité.
L’écart apparent avec l’association positive observée lors d’une infection naturelle reste inexpliqué. Il pourrait tenir à la durée de l’infection avant le prélèvement, aux différences entre le virus israélien de la paralysie aiguë (IAPV) et le DWV-B ou au moment de l’infection, avant, pendant ou après la spermatogenèse. Une concurrence pour les ressources cellulaires est une autre possibilité.
Dans l’ensemble, les résultats expérimentaux indiquent que l’infection par l’IAPV peut aggraver la perte de viabilité des spermatozoïdes due à la chaleur. Ce résultat importe parce que Varroa destructor parasite préférentiellement le couvain de mâles et transmet plusieurs virus de l’abeille. L’effet relativement faible de l’infection acquise à l’âge adulte ne pourrait expliquer qu’une petite part des variations de la résistance à la chaleur observées entre les sources de Colombie-Britannique.
D’autres facteurs contribuent probablement à la résistance thermique des spermatozoïdes. Le génotype en est un possible, mais l’étude ne comprenait pas d’analyses génétiques qui auraient permis de distinguer son effet des différences de milieu ou de conduite apicole. Chez les drosophiles, les limites thermiques supérieures de la fertilité des mâles prédisent mieux la répartition des espèces que le CTmax, ce qui suggère une forte pression de sélection sur la fertilité à haute température. La vaste aire de répartition de l’abeille mellifère pourrait permettre une plus grande variabilité de ce caractère que chez d’autres insectes. La thermorégulation de la colonie pourrait aussi atténuer la pression de sélection due à la chaleur et permettre une plus grande variation individuelle. Comprendre ces différences reste important alors que des régions apicoles jusque-là peu exposées aux chaleurs extrêmes connaissent des températures plus élevées.
Publié le 7 février 2025 · PLOS ONE · DOI 10.1371/journal.pone.0317672 · Adaptation sous licence CC BY
Auteurs
Alison McAfee 1,2; Bradley N. Metz 2; Patrick Connor 2; Keana Du 2; Christopher W. Allen 3; Luis A. Frausto 3,4;
Mark P. Swenson 3,4; Kylah S. Phillips 3,5; Madison Julien 3; Zoe Rempel 6; Robert W. Currie 6; Boris Baer 3;
David R. Tarpy 2; Leonard J. Foster 1
1 Department of Biochemistry and Molecular Biology, Michael Smith Laboratories, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada; 2 Department of Applied Ecology, North Carolina State University, Raleigh, North Carolina, United States of America; 3 Center for Integrative Bee Research (CIBER), Department of Entomology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 4 Department of Microbiology & Plant Pathology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 5 Department of Molecular, Cell & Systems Biology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 6 Department of Entomology, University of Manitoba, Winnipeg, Manitoba, Canada
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