Comment les faux-bourdons acquièrent les bactéries de leur intestin et de leurs tissus reproducteurs
L’abeille mellifère occidentale (Apis mellifera) contribue à la pollinisation des cultures dans le monde entier. Les ouvrières butinent et accomplissent les tâches nécessaires à la colonie. Les faux-bourdons, mâles de l’espèce, transmettent leurs gènes en s’accouplant avec des reines vierges d’autres colonies. Leur aptitude à la reproduction peut influer sur les performances de la reine et, par conséquent, sur la survie de la colonie.
Les apiculteurs ont signalé des pertes importantes aux États-Unis et ailleurs. L’étude cite des pertes annuelles allant jusqu’à 50,8 % aux États-Unis, toutes causes déclarées confondues. Le syndrome d’effondrement des colonies (CCD), largement signalé à partir de 2007, désigne un tableau particulier. Parmi les facteurs étudiés pour leur influence sur la santé des colonies figurent les agents pathogènes, les parasites, une alimentation insuffisante, le changement climatique et les produits chimiques agricoles. La santé de la reine joue aussi un rôle important dans la survie de la colonie.
Chez ces insectes eusociaux, une seule reine produit normalement le couvain. L’étude cite une durée de vie historique de deux à sept ans dans la colonie d’origine et indique que les reines sont aujourd’hui remplacées plus fréquemment. Dans les travaux cités, environ la moitié des colonies remplaçaient leur reine dans les six mois et ce remplacement était associé à un risque de perte de la colonie trois fois plus élevé. Les ouvrières représentent au moins 90 % de la colonie. Elles butinent, entretiennent la ruche et prennent soin de la reine, des faux-bourdons et des jeunes ouvrières. Elles peuvent remplacer une reine pour diverses raisons, notamment si elle pond trop d’œufs non fécondés, qui donneront des mâles, parce que ses réserves de spermatozoïdes sont épuisées ou de mauvaise qualité.
Les faux-bourdons représentent moins de 10 % de la population de la colonie au printemps et en été. Leur rôle reproducteur consiste à s’accoupler avec les reines vierges d’autres colonies. Leur aptitude à la reproduction peut donc influer sur les futures reines et sur les colonies qu’elles dirigeront. Leur santé et leur fertilité ont été moins étudiées que celles des ouvrières et des reines.
Les faux-bourdons se développent pendant environ 24 jours avant d’émerger à l’état adulte. À l’émergence, la spermatogenèse est terminée, les vésicules séminales et les glandes à mucus poursuivent leur développement et les spermatozoïdes se trouvent dans les testicules (figure 1). Environ six à douze jours après l’émergence, les spermatozoïdes migrent vers les vésicules séminales, où ils sont stockés jusqu’à l’accouplement. Une fois la migration terminée, le mâle est sexuellement mature et ses testicules dégénèrent et cessent de fonctionner (figure 1).
Les reines s’accouplent au début de leur vie, au cours d’un ou de quelques vols nuptiaux. La croissance et la longévité de la colonie dépendent en partie de la quantité et de la qualité des spermatozoïdes recueillis pendant ces vols. Le liquide séminal contribue à maintenir leur viabilité dans les vésicules séminales du mâle, pendant l’accouplement puis dans la spermathèque de la reine. Celle-ci utilise les spermatozoïdes stockés pendant le reste de sa vie. Leur nombre varie beaucoup d’un mâle à l’autre, et les facteurs qui déterminent son aptitude à la reproduction restent mal connus.
Le microbiote intestinal contribue à la santé des ouvrières. Les recherches l’ont associé à l’immunité, à la défense contre les agents pathogènes, au métabolisme et, potentiellement, au comportement et au développement. Les ouvrières étant le groupe le plus nombreux dans la colonie, leur microbiote a été largement étudié. Elles acquièrent leurs microbes intestinaux par les interactions sociales et le contact avec les matériaux de la ruche. En conditions ordinaires, ce microbiote s’établit environ cinq jours après l’émergence et reste relativement stable chez les abeilles en bonne santé. Il se compose principalement de cinq groupes bactériens : Bifidobacterium, Snodgrassella, Gilliamella, Lactobacillus et Bombilactobacillus.Ces groupes sont communs aux ouvrières, mais les souches qui les composent varient d’un individu à l’autre. Les communautés peuvent donc avoir des capacités fonctionnelles différentes.
Le microbiote intestinal des faux-bourdons contient certains des mêmes groupes bactériens que celui des ouvrières. Il est généralement moins diversifié et varie davantage d’un individu à l’autre.Au moment de l’étude, on savait peu de choses sur la manière dont les faux-bourdons acquièrent leur microbiote et sur le rôle des interactions sociales dans son établissement. Des microbes ont été détectés dans les tissus reproducteurs de plusieurs animaux, dont des insectes. Chez certains, comme les moustiques et les mouches tsé-tsé, ces bactéries ont été associées au développement ou à l’aptitude à la reproduction. Ces travaux ont amené les auteurs à rechercher des bactéries dans les tissus reproducteurs des abeilles mellifères et à s’interroger sur leur rôle éventuel dans la santé et la fertilité.
Les reines sont difficiles à étudier expérimentalement, car elles sont indispensables à la colonie. Leur aptitude à la reproduction et leur longévité dépendent en partie des mâles avec lesquels elles s’accouplent. Dès lors, les faux-bourdons offrent un moyen d’étudier la présence de bactéries dans les tissus reproducteurs des abeilles et d’examiner leur rôle éventuel.
L’étude visait à déterminer si les tissus reproducteurs des faux-bourdons contiennent des bactéries, comment s’acquièrent les microbiotes intestinal et associé aux tissus reproducteurs, et comment ces communautés évoluent pendant la maturation. Les auteurs ont séquencé des amplicons du gène de l’ARNr 16S pour identifier et caractériser les bactéries présentes dans l’intestin et les tissus reproducteurs de mâles élevés dans des conditions ordinaires ou expérimentales. Ils ont notamment signalé pour la première fois la présence de bactéries dans les organes reproducteurs des faux-bourdons de l’abeille mellifère. Les faux-bourdons qui avaient émergé naturellement puis avaient été maintenus en laboratoire dans des conditions stériles et sans contacts sociaux hébergeaient rarement les groupes bactériens typiques des faux-bourdons et des ouvrières élevés en conditions ordinaires, comme Snodgrassella, Bifidobacterium, Gilliamella, Lactobacillus et Bombilactobacillus. Ces résultats suggèrent que les contacts sociaux avec les ouvrières, notamment lors de l’alimentation et du toilettage, favorisent l’établissement du microbiote intestinal et du microbiote associé aux tissus reproducteurs des faux-bourdons. La présence d’une communauté bactérienne récurrente dans les organes reproducteurs des faux-bourdons fait aussi de l’abeille mellifère un modèle possible pour étudier les effets de ces microbes sur la valeur adaptative de leur hôte.
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Résultats
Les auteurs ont détecté un microbiote associé aux tissus reproducteurs des faux-bourdons. Ce constat ouvre une piste pour mieux comprendre leur aptitude à la reproduction. L’expérience indique aussi que l’établissement de communautés bactériennes typiques dans l’intestin et les tissus reproducteurs dépendait fortement des interactions sociales avec les ouvrières, car les mâles ayant émergé sur les cadres puis été maintenus en laboratoire sans contact avec les ouvrières n’ont pas développé le microbiote typique. Les faux-bourdons replacés dans la colonie ont été maintenus dans des cages qui limitaient leur contact avec les matériaux de la ruche. Cette observation étaye l’idée que les contacts avec les ouvrières qui s’occupaient d’eux ont favorisé l’établissement de leur microbiote. Comme dans les travaux antérieurs, les communautés intestinales des mâles étaient moins diversifiées que celles des ouvrières et dominées par des espèces de Lactobacillus. Cet écart pourrait tenir au fait que les nourrices alimentent et soignent les faux-bourdons et leur consacrent souvent moins de soins lorsque les ressources sont rares.
Les auteurs émettent l’hypothèse que la fréquence des contacts sociaux pendant et après l’émergence influe sur l’établissement du microbiote. L’alimentation et le mode de vie pourraient aussi expliquer les différences entre ouvrières et faux-bourdons. Les ouvrières consomment beaucoup plus de pollen, et leur régime change à mesure qu’elles passent du rôle de nourrice à celui de butineuse. Les butineuses passent beaucoup de temps hors de la ruche, tandis que les faux-bourdons quittent surtout la colonie pour des vols liés à l’accouplement.
Le nombre de copies du gène de l’ARNr 16S suggérait initialement des charges bactériennes étonnamment élevées dans l’intestin et les tissus reproducteurs des mâles maintenus en laboratoire (NE-D0 et Lab-D5), bien que les groupes typiquement associés aux abeilles mellifères soient absents. Une explication possible est que les bactéries habituelles des abeilles supplantent normalement les microbes de l’environnement. Dans la ruche, les nourrices aident les mâles à retirer l’opercule de cire au moment de l’émergence et les nourrissent immédiatement, ce qui pourrait amorcer l’acquisition du microbiote. Les auteurs supposent qu’une partie ou la totalité des bactéries détectées chez les mâles de laboratoire provenaient de leurs cellules de couvain, qui peuvent contenir des matières végétales et des microbes de l’environnement.
De nombreux échantillons NE-D0 n’ont pas fourni de données de séquençage exploitables, peut-être parce que l’intestin et les tissus reproducteurs contenaient très peu de bactéries. Après filtrage, plus de 10 % des lectures intestinales des mâles maintenus en laboratoire correspondaient à des mitochondries ou à des chloroplastes, ou restaient non assignées. Chez certains individus, elles dépassaient 40 % du total, ce qui suggère la présence de peu de séquences bactériennes. Des lectures mitochondriales ou chloroplastiques apparaissent parfois dans les analyses 16S de l’intestin des abeilles en raison des tissus de l’hôte et des matières végétales. Elles restent généralement minoritaires, par exemple sous 1 %. La proportion de lectures mitochondriales ou non assignées était également inhabituellement élevée dans les testicules des mâles maintenus en laboratoire, surtout chez les NE-D0. Les testicules immatures sont riches en spermatozoïdes, dont la région médiane contient principalement des dérivés mitochondriaux.
Le nombre de copies du gène de l’ARNr 16S mesuré par PCR quantitative (qPCR) a donc pu surestimer l’abondance bactérienne dans les tissus des mâles maintenus en laboratoire, car les amorces peuvent amplifier l’ADN mitochondrial ou chloroplastique. Après l’étude, les auteurs ont constaté que les amorces de qPCR étaient particulièrement sujettes à une amplification mitochondriale hors cible dans les échantillons pauvres en bactéries. Les communautés de l’intestin et des tissus reproducteurs étaient globalement similaires chez les faux-bourdons Hive-D5 et Hive-D18 et dominées dans les deux groupes par Lactobacillus. Des différences d’abondance bactérienne totale et de proportion des groupes pourraient refléter une évolution pendant la maturation. L’abondance absolue de chaque groupe n’a toutefois pas été mesurée. Une variation de l’abondance relative n’établit donc pas une variation du nombre réel de bactéries du groupe concerné.
Les groupes NE-D0, Lab-D5 et Hive-D5 ont été échantillonnés à la fin de l’été 2021. Les mâles Hive-D18 provenaient d’une autre colonie et ont été prélevés au printemps 2022, car les ouvrières avaient cessé de s’occuper des mâles durant l’été 2021 et ceux-ci étaient morts avant la maturité. Chez les ouvrières, des travaux antérieurs ont montré que l’origine de la colonie influençait peu la composition du microbiote intestinal, mais que la saison pouvait modifier sa composition et son abondance absolue. Les ouvrières d’hiver présentaient par exemple une abondance bactérienne plus élevée et une diversité au sein de chaque échantillon plus faible. La saison pourrait donc contribuer aux différences entre Hive-D5 et Hive-D18. La charge bactérienne était plus élevée chez les mâles Hive-D18 du printemps que chez les Hive-D5 de la fin de l’été. La diversité alpha de l’intestin ou des tissus reproducteurs ne différait pas significativement, et Lactobacillus dominait dans les deux groupes.
D’autres travaux sont nécessaires pour établir comment la saison, l’origine de la colonie et d’autres facteurs environnementaux influencent le microbiote des faux-bourdons. L’intestin et les tissus reproducteurs abritaient des groupes bactériens similaires. La dissection stérile, les précautions prises pour garder l’intestin intact et les signaux bactériens importants dans les tissus reproducteurs rendent peu probable une contamination accidentelle par le contenu intestinal. Des similitudes entre les communautés intestinales et reproductrices ont aussi été observées chez d’autres insectes, dont la mineuse de la tomate (Tuta absoluta) et certains moustiques.
Les communautés intestinales des abeilles mellifères sont spécialisées et ont coévolué avec leur hôte. Certains groupes bactériens pourraient comprendre des souches adaptées à des tissus particuliers, avec des fonctions différentes. La voie par laquelle ces bactéries atteignent les tissus reproducteurs reste inconnue. Vu la proximité taxonomique des deux communautés au sein d’un même mâle, les auteurs supposent que le système immunitaire et la barrière intestinale continuent de se développer à l’émergence. Des bactéries intestinales pourraient alors atteindre d’autres organes. L’hybridation fluorescente in situ (FISH) ou d’autres marquages fluorescents pourraient localiser les cellules dans les tissus. Le séquençage métagénomique et la culture pourraient vérifier les différences entre souches.
Les microbes intestinaux des ouvrières contribuent au métabolisme, à la défense contre les agents pathogènes et à l’immunité, et pourraient aussi influer sur le développement. Leurs effets sur la santé des mâles n’ont pas été testés directement, même si la similitude des communautés laisse envisager des fonctions communes. Il s’agissait, à la connaissance des auteurs, de la première étude caractérisant des bactéries associées aux tissus reproducteurs de l’abeille mellifère. Leurs effets sur la santé ou la fertilité des faux-bourdons, puis éventuellement sur les reines et les colonies, restent hypothétiques.
Des travaux futurs devront déterminer la fonction de ces bactéries. L’étude souligne qu’elles méritent d’être prises en compte dans les recherches sur la santé et l’aptitude à la reproduction des faux-bourdons. L’abeille mellifère pourrait également servir de modèle pour étudier le microbiote des tissus reproducteurs et de l’intestin.
Publié en ligne le 19 décembre 2024 · mSphere · DOI 10.1128/msphere.00705-24
Article complet https://journals.asm.org/doi/10.1128/msphere.00705-24
Auteurs · Alexis Burks (Department of Biology, University of North Carolina, Greensboro, Caroline du Nord, États-Unis) Patrick Gallagher (Department of Plant and Microbial Biology, North Carolina State University, Raleigh, Caroline du Nord, États-Unis) Kasie Raymann (Department of Biology, University of North Carolina, Greensboro, Caroline du Nord, États-Unis) et (Department of Plant and Microbial Biology, North Carolina State University, Raleigh, Caroline du Nord, États-Unis)
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