Factores que influyen en la resistencia al calor de los zánganos y sus espermatozoides
Se prevé que el cambio climático haga más frecuentes e intensas las olas de calor y ponga en riesgo la fertilidad de muchos animales, incluidos los insectos. Las temperaturas que pueden alcanzarse durante las olas de calor estivales (35–45 °C) pueden reducir la fertilidad del escarabajo rojo de la harina (Tribolium castaneum), las moscas de la fruta (Drosophila spp.), los abejorros (Bombus spp.), la polilla oriental del melocotonero (Grapholita molesta), las avispas parasitoides (Anisopteromalus calandrae y Aphidius avenae) y las abejas melíferas (Apis mellifera).
El estrés térmico afecta a numerosos insectos. Sus posibles consecuencias para las abejas melíferas son especialmente importantes por su uso generalizado en la polinización de cultivos. Las abejas melíferas toleran climas muy diversos y cuentan con poblaciones nativas en África, Asia y Europa. Sin embargo, las reinas y los zánganos pueden perder fertilidad por el calor, entre otras razones por la disminución de la viabilidad de los espermatozoides. Las reinas pueden sobrevivir al estrés térmico mientras disminuye la viabilidad de los espermatozoides almacenados en la espermateca. En experimentos anteriores se observaron pérdidas tras más de dos horas a temperaturas superiores a 38 °C. El calor también puede matar espermatozoides en los zánganos. Estas pérdidas son difíciles de compensar. Las reinas se aparean durante un breve periodo al comienzo de su vida y después no reponen sus reservas de espermatozoides. Los zánganos producen espermatozoides durante el desarrollo.
Aunque los zánganos y las reinas tienen masas corporales similares, los zánganos son más propensos a morir por el calor. Las colonias de abejas melíferas pueden mantener muy estable la temperatura del nido de cría, pero hay pocos datos sobre las fluctuaciones térmicas dentro de las colonias durante las olas de calor. En un estudio en California se superaron los 42 °C dentro de las colonias cuando la temperatura ambiente alcanzó los 45 °C y el acceso al agua era limitado. Las temperaturas fueron especialmente altas en la periferia del nido, donde suelen reunirse los zánganos sexualmente maduros.
Otros estudios registraron hasta 40 °C en el nido de cría. Los zánganos también podrían verse expuestos a temperaturas extremas cuando las abejas forman una barba. Con mucho calor, numerosas abejas salen del nido y se agrupan fuera, lo que reduce la generación de calor en el interior. Los autores señalan que esa posible exposición aún no se ha estudiado directamente. La termorregulación de la colonia puede amortiguar la exposición, aunque los zánganos siguen expuestos al estrés térmico en condiciones extremas.
Pese a su papel reproductivo, se sabe poco sobre los factores que determinan cómo afecta el calor a la supervivencia y fertilidad de los zánganos. Dos estudios anteriores mostraron que el calor podía causar mortalidad, pero encontraron tasas de supervivencia distintas. McAfee et al. observaron un 50 % de supervivencia después de seis horas a 42 °C. Stürup et al. observaron un 23 % tras cuatro horas a la misma temperatura. Varios factores podrían explicar la diferencia. La tolerancia al calor puede variar entre poblaciones, y la masa corporal u otros factores de estrés, como las infecciones, también pueden influir en la supervivencia. En algunas especies de insectos, los individuos más pesados toleran mejor el calor.
Los autores habían observado previamente que la masa corporal del zángano se asociaba positivamente con su número de espermatozoides viables, lo que apunta a una mayor inversión reproductiva. Por ello, se preguntaron si los zánganos más pesados podrían producir espermatozoides de mayor calidad y más resistentes a factores de estrés como el calor. Las infecciones podrían aumentar o reducir la tolerancia al calor según el patógeno. La enfermedad puede reducir directamente la aptitud biológica. La respuesta inmunitaria también puede consumir recursos que de otro modo se destinarían a la reproducción, como se ha observado en otros insectos. Un análisis correlacional reciente no respaldó ese compromiso en los zánganos. Como la inmunidad antiviral y la respuesta al estrés térmico comparten ciertos mecanismos, los autores también consideraron que algunas infecciones víricas podrían mejorar la tolerancia al calor.
El límite superior de tolerancia térmica suele variar relativamente poco entre insectos. En los ectotermos terrestres, sin embargo, tiende a disminuir a medida que aumenta la latitud, de los climas tropicales a los templados. Estudios anteriores observaron que las abejas melíferas de Arabia Saudí (Apis mellifera jemenitica) toleraban mejor el calor que las europeas (Apis mellifera carnica), en consonancia con esa tendencia. En Colombia, los análisis de ascendencia detectaron mayor ascendencia africana en colonias de zonas bajas y cálidas y mayor ascendencia europea en colonias de altitudes más elevadas y frescas.
Los patrones de expresión de proteínas en obreras muestreadas a lo largo de un gradiente de latitud también aportan indicios de adaptación al clima local. Falta comprobar si esos patrones se extienden a los individuos reproductores y a otras poblaciones. Comprender la respuesta de distintos linajes podría ayudar a predecir su comportamiento ante el cambio climático. El calentamiento también puede alterar las interacciones con los patógenos. Las proteínas de choque térmico (HSP) son un grupo conservado de proteínas cuya expresión suele aumentar con el calor. Ayudan a limitar el plegamiento incorrecto y la agregación de proteínas. También hay pruebas de que contribuyen a la inmunidad antiviral en las abejas melíferas y otros insectos. Por tanto, la exposición al calor y la infección vírica podrían interactuar en la fisiología de las abejas.
McMenamin et al. observaron que tanto la exposición al calor como la inoculación experimental de un virus aumentaban la expresión de HSP. Exponer a las abejas al calor poco después de infectarlas también facilitó la eliminación del virus. Los autores se preguntaron si podría ocurrir lo contrario y si una infección previa podría aumentar la tolerancia al calor de los zánganos o de sus espermatozoides gracias a la doble función de las HSP. Ninguna de las dos posibilidades se había examinado en zánganos, que están especialmente expuestos a virus porque Varroa destructor, un vector importante, parasita preferentemente su cría.
Se sabe poco sobre cómo afectan las infecciones víricas a la fertilidad de los zánganos y cómo interactúan con el calor. Los registros históricos muestran que los días de ola de calor han aumentado más en las regiones tropicales, aunque los climas templados también sufren episodios extremos. Durante la ola de calor del 25 de junio al 1 de julio de 2021 en el oeste de Canadá y el noroeste del Pacífico, las temperaturas alcanzaron los 49,6 °C. Los apicultores de la región notificaron daños, incluida la muerte de colonias. En zonas templadas de latitudes altas podrían ser necesarias prácticas de manejo del calor que antes apenas se utilizaban. El aislamiento de las colmenas durante todo el año y la sombra pueden amortiguar periodos breves de calor intenso.
Si el control de la temperatura de las colmenas deja de ser eficaz o viable, seleccionar y criar líneas más resistentes al calor podría formar parte de una estrategia integrada. Primero habría que determinar cómo se relaciona esa resistencia con el origen de la población y otros factores en las poblaciones existentes. El sur de California sufrió menos la ola de calor de 2021, pero también ha registrado un aumento de las temperaturas extremas. El estudio describe un cambio desde un clima históricamente semiárido (BSk en la clasificación de Köppen) hacia condiciones cálidas y secas más próximas a BWh. Las olas de calor se han vuelto más frecuentes en el sur de California desde 1950. Entre el 5 y el 7 de septiembre de 2020, las máximas diurnas alcanzaron los 47 °C en el condado de Riverside. Los análisis genéticos estimaron alrededor de un 38 % de ascendencia africana en abejas melíferas que vivían en libertad en el sur de California. Por esa ascendencia y la exposición repetida al calor intenso, los autores plantearon que esa población podría presentar adaptaciones al estrés térmico.
El estudio examinó los factores que influyen en la resistencia al calor de los zánganos y sus espermatozoides. Los investigadores estudiaron cómo se relacionaban el origen de la población y la masa corporal con la supervivencia de los zánganos y la viabilidad espermática después de la exposición al calor. También evaluaron el efecto de la infección vírica adquirida en la edad adulta sobre la resistencia al calor de los espermatozoides.
Primero registraron la masa corporal de los zánganos adultos y su supervivencia tras cuatro horas a 42 °C. En otro ensayo compararon la supervivencia de zánganos del sur y el norte de California para buscar indicios de adaptación local. El sur tiene un clima más seco y temperaturas máximas más extremas. Por último, estudiaron las relaciones entre la masa corporal, la inoculación vírica y la exposición al calor mediante ensayos in vitro. Los espermatozoides extraídos de los zánganos se expusieron a distintas temperaturas durante diferentes periodos.
Los autores plantearon las siguientes hipótesis.
1) La resistencia al calor de los zánganos y de sus espermatozoides reflejaría el clima de sus poblaciones de origen. Los del sur de California tolerarían mejor el calor que los del norte.
2) Los zánganos más pesados sobrevivirían al estrés térmico con mayor frecuencia y producirían espermatozoides más resistentes al calor.
3) La infección vírica mejoraría la resistencia térmica de los espermatozoides debido a la interacción entre la respuesta al choque térmico y la expresión de genes antivirales.
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Conclusiones
Para entender qué factores contribuyen a la resistencia al calor de los zánganos y a su potencial reproductivo, estimado mediante la viabilidad espermática, los autores examinaron el origen de las poblaciones, la masa corporal y la infección vírica en varios experimentos.
Los principales resultados fueron los siguientes.
1) Los zánganos más pesados sobrevivieron con mayor frecuencia a la exposición aguda al calor.
2) La resistencia al calor de los espermatozoides varió mucho entre zánganos de distintas procedencias en Columbia Británica.
3) Los zánganos del sur de California sobrevivieron con mayor frecuencia a la exposición al calor que los del norte.
4) Los espermatozoides de los zánganos más pesados no toleraron mejor el calor que los de los más ligeros.
5) La infección vírica experimental en la edad adulta redujo la resistencia de los espermatozoides al calor.
Los ensayos de supervivencia expusieron a los zánganos a 42 °C durante cuatro horas, unas condiciones que podrían darse dentro o fuera de la colmena durante episodios extremos. Hay pocos datos de campo sobre su exposición en olas de calor. Los ensayos in vitro con espermatozoides de zánganos de Columbia Británica utilizaron la misma temperatura y duración. Las series in vitro con diferentes temperaturas y duraciones, así como los ensayos de infección, incluyeron condiciones que podrían quedar fuera del intervalo biológicamente pertinente. Por ejemplo, es poco probable que se produzca una exposición a 60 °C en la naturaleza.
Estos ensayos buscaban, entre otras cosas, delimitar las condiciones en las que los espermatozoides siguen siendo viables y describir sus respuestas a situaciones extremas. Estudios futuros podrían medir las condiciones que experimentan los zánganos en el campo, incluida su temperatura corporal interna, y utilizar esos datos para definir las condiciones de laboratorio.
La mayor supervivencia de los zánganos más pesados coincide con observaciones en otros insectos, incluidos los machos de la abeja de las calabazas Xenoglossa pruinosa. Otros estudios no han encontrado una relación entre el tamaño o la masa corporal y la tolerancia al calor, medida como el máximo térmico crítico (CTmax), dentro de una especie o entre especies. Estos resultados indican que también intervienen otros factores. Los individuos de mayor tamaño tardan más en calentarse, por lo que durante exposiciones breves el tiempo de calentamiento podría importar más que la capacidad de enfriamiento. Esto por sí solo no explica la ausencia de relación entre el CTmax y el tamaño en muchas especies.
Los investigadores midieron la masa corporal en fresco, que depende de la hidratación. El tamaño corporal es una medida distinta.La hidratación puede influir en la resistencia al calor. Los individuos mejor hidratados pueden tener mayor capacidad térmica específica y enfriarse mejor por evaporación.Los individuos de mayor tamaño tienen una relación superficie-volumen menor, lo que puede limitar el enfriamiento. Estudiar la interacción entre hidratación y tamaño corporal podría explicar por qué la relación entre tamaño y tolerancia térmica varía entre especies. Entre la muerte de un zángano y su pesaje pudo evaporarse algo de agua y reducir la masa medida con independencia de la tolerancia real al calor. Los autores consideraron que ese efecto sería pequeño, pues la mayoría de las muertes se produjeron cerca del final de las cuatro horas de exposición, justo antes de pesar a todos los zánganos.
Como se había previsto, los zánganos del sur de California sobrevivieron con mayor frecuencia al calor que los del norte. Las colonias del sur tienden a tener más ascendencia africana que las del norte, situado fuera de la zona de hibridación. Los autores plantean que el clima más cálido del sur y la selección anterior en ambientes cálidos pudieron favorecer la tolerancia al calor. Las colonias del sur utilizadas en el ensayo procedían de poblaciones silvestres o se habían cruzado con la población local durante varias generaciones. La diferencia observada reflejó tanto una tolerancia algo mayor como una supervivencia inesperadamente baja en el grupo de control, de modo que el estudio no permite atribuirla solo a la ascendencia.
Grupos de control más grandes y pruebas para detectar afecciones concomitantes, como infecciones, tras la exposición al calor podrían ayudar a explicar este patrón. No se disponía de datos comparables sobre viabilidad espermática para los grupos de California ni para los supervivientes de distinto origen genético. Los investigadores sí compararon espermatozoides de varias procedencias de Columbia Británica y observaron una amplia variación en la respuesta al calor. Los apicultores pudieron estimar de forma distinta la edad de los zánganos. Aun así, el intervalo de respuestas en las colonias de la Universidad de Columbia Británica, donde se controló la edad, fue similar al de otras procedencias de la provincia. A continuación, los investigadores
examinaron posibles interacciones con la infección vírica por tres razones. Primero, los zánganos infectados de forma natural por el virus de las alas deformadas de tipo B (DWV-B) presentaban mayor viabilidad espermática que aquellos sin infección detectada por ese virus (figura S2 del archivo S1). Segundo, trabajos anteriores habían relacionado al menos una proteína de choque térmico con una mayor viabilidad de los espermatozoides almacenados. Tercero, McMenamin et al. habían observado un efecto antiviral de la exposición al calor. Los autores plantearon que las proteínas de choque térmico podrían ayudar a explicar estas observaciones por su papel tanto en la defensa antiviral como frente a otros factores de estrés. En un principio consideraron que las proteínas inducidas por el virus podrían proteger a los espermatozoides de una exposición posterior al calor. Al infectar experimentalmente a zánganos adultos y exponer después sus espermatozoides al calor, observaron lo contrario. Los espermatozoides de los zánganos infectados resistieron peor el calor que los de los controles. Esto podría reflejar un compromiso entre el mantenimiento de los espermatozoides y la respuesta inmunitaria, o un efecto directo de la infección sobre la calidad espermática.
La aparente discrepancia con la asociación positiva observada en la infección natural sigue sin resolverse. Podría deberse al tiempo transcurrido entre la infección y la toma de muestras, a las diferencias entre el virus israelí de la parálisis aguda (IAPV) y el DWV-B, o a si la infección ocurrió antes, durante o después de la espermatogénesis. Otra posibilidad es la competencia por los recursos celulares.
En conjunto, los datos experimentales indican que la infección por IAPV puede agravar la pérdida de viabilidad de los espermatozoides causada por el calor. Esto es relevante porque Varroa destructor parasita preferentemente la cría de zánganos y es un vector importante de virus de las abejas. El efecto relativamente pequeño de una infección adquirida en la edad adulta solo podría explicar una parte reducida de la variación observada entre las distintas procedencias de Columbia Británica.
Es probable que otros factores contribuyan a la tolerancia de los espermatozoides al calor. El genotipo es una posibilidad, pero el estudio no incluyó análisis genéticos que permitieran separar su efecto del ambiente o del manejo apícola. En Drosophila, los límites térmicos superiores de la fertilidad masculina predicen mejor la distribución de las especies que el CTmax, lo que sugiere que la fertilidad a temperaturas altas puede estar sujeta a una fuerte selección. La extensa distribución geográfica de las abejas melíferas podría favorecer una mayor variación de este rasgo que en otros insectos. La termorregulación de la colonia también podría amortiguar la presión de selección que ejerce el calor y permitir más variación entre individuos. Comprender el origen de estas diferencias sigue siendo importante a medida que zonas apícolas antes poco expuestas al calor extremo afrontan temperaturas más altas.
Publicado el 7 de febrero de 2025 · PLOS ONE · DOI 10.1371/journal.pone.0317672 · Adaptación bajo licencia CC BY
Autores
Alison McAfee 1,2; Bradley N. Metz 2; Patrick Connor 2; Keana Du 2; Christopher W. Allen 3; Luis A. Frausto 3,4;
Mark P. Swenson 3,4; Kylah S. Phillips 3,5; Madison Julien 3; Zoe Rempel 6; Robert W. Currie 6; Boris Baer 3;
David R. Tarpy 2; Leonard J. Foster 1
1 Department of Biochemistry and Molecular Biology, Michael Smith Laboratories, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada; 2 Department of Applied Ecology, North Carolina State University, Raleigh, North Carolina, United States of America; 3 Center for Integrative Bee Research (CIBER), Department of Entomology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 4 Department of Microbiology & Plant Pathology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 5 Department of Molecular, Cell & Systems Biology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 6 Department of Entomology, University of Manitoba, Winnipeg, Manitoba, Canada
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