Putzverhalten gegen Varroa: Mandibelform und Milbenschäden bei wildlebenden Honigbienen
Bei bewirtschafteten Honigbienenvölkern wurden jährliche Verluste von 30–40 % gemeldet (Kulhanek et al. 2017). Seit ihrer Einschleppung in die USA stellt die ektoparasitische Milbe Varroa destructor eine erhebliche Bedrohung für Europäische Honigbienen dar (Akimov et al. 2004; Nazzi und Le Conte 2016). Sie ernährt sich vom Fettkörpergewebe der Bienen und überträgt Viren. Ein Befall kann die Entwicklung beeinträchtigen, das Verhalten verändern und die Lebensdauer verkürzen (Ramsey et al. 2019; Wilfert et al. 2016). Die Asiatische Honigbiene (Apis cerana) ist der ursprüngliche Wirt der Varroamilben (Oldroyd 1999).Apis cerana hat verschiedene Abwehrmechanismen gegen Varroa entwickelt. Dazu gehören Putzverhalten, die Entfernung befallener Brut, weitere hygienische Verhaltensweisen und die Hemmung der Milbenvermehrung (Grindrod und Martin 2023; Morfin et al. 2023). Auch einige wildlebende Populationen von Apis mellifera haben eine Resistenz gegen Milben entwickelt.
Putzverhalten ist eines von mehreren Verhaltensmerkmalen, die mit Milbenresistenz verbunden sind. Bienen können Milben von ihrem Körper entfernen und sie dabei beißen (Arechavaleta-Velasco et al. 2012; Büchler et al. 1992; Diao et al. 2018; Moritz et al. 2007; Peng et al. 1987; Ruttner und Hanel 1992; Seeley 2007; Morfin et al. 2020; Smith et al. 2021). Wildlebende Honigbienen in Kentucky wurden als Apis mellifera mellifera bestimmt (Carpenter und Harpur 2021). Eine Untersuchung an afrikanisierten Honigbienen berichtete, dass diese 38,5 % der Milben entfernten (Moretto et al. 1991). Auch bei sanftmütigen afrikanisierten Honigbienen aus Puerto Rico (gAHB, Hybriden mit A. m. scutellata-Abstammung) wurde Milbenresistenz im Zusammenhang mit der lokalen Evolution beobachtet (Avalos et al. 2017).
Die Röntgen-Mikrocomputertomographie (Mikro-CT oder µCT) liefert dreidimensionale Bilder mit hoher räumlicher Auflösung und vergleichsweise geringem Aufwand für die Probenvorbereitung (Palci et al. 2016). Sie wurde bereits zur Untersuchung der Anatomie und Evolution von Bienen, Ameisen und anderen Insekten eingesetzt (Coty et al. 2014; Larabee et al. 2017; Li et al. 2011; Smith et al. 2021). Die Autoren scannten Bienenmandibeln mit Mikro-CT und verglichen ihre dreidimensionalen Maße. Schäden an Milben im Zusammenhang mit Putzverhalten wurden traditionell unter dem Mikroskop beurteilt (Grindrod und Martin 2023). Mobile Anwendungen und Bildklassifikation könnten die Beurteilung erleichtern. Ein faltendes neuronales Netz (Convolutional Neural Network, CNN) kann Bildmerkmale mit vergleichsweise wenig manueller Vorverarbeitung erlernen (Jogin et al. 2018). Mit Transferlernen lässt sich ein vortrainiertes Netz anhand eines relativ kleinen Datensatzes an neue Objekte anpassen (Shin et al. 2016).
Die Autoren erwarteten, dass wildlebende Völker in Ohio (A. m. ligustica) und Kentucky (A. m. mellifera) häufiger Milben beißen als kommerzielle Völker. Sie verglichen die Mandibelform ausgewählter A. m. ligustica-Populationen, sanftmütiger afrikanisierter Hybriden und kommerzieller Bienen. Außerdem entwickelten sie eine mobile Anwendung, die mithilfe von CNNs beschädigte Milben auf Bildern erkennt.
Ergebnisse
Putzverhalten bei wildlebenden Apis mellifera
In der Regressionsanalyse war die Gesamtzahl der je Volk gesammelten Milben kein signifikanter Prädiktor. Die Autoren verglichen die drei Populationen anhand des Anteils beschädigter Milben pro Volk als Indikator für das Milbenbeißen. Sie sammelten 2.518 Milben aus 58 kommerziellen und 4.981 aus 97 wildlebenden Völkern. Bei wildlebenden A. m. mellifera-Völkern in Kentucky lag der Anteil beschädigter Milben rund 34 % höher als bei kommerziellen Völkern.Die wildlebenden A. m. ligustica-Völker in Ohio wiesen einen um 49 % höheren Anteil beschädigter Milben auf als kommerzielle Völker. Beide wildlebenden Gruppen zeigten Anzeichen von Putzverhalten. Die Population war ein signifikanter Prädiktor für den Anteil beschädigter Milben.
Mit einer gewöhnlichen Kleinste-Quadrate-Regression prüften die Autoren, ob das Probenjahr einen Einfluss auf das Putzverhalten hatte. In den Jahren 2020, 2021, 2022 und 2023 beprobten sie 20, 28, 57 beziehungsweise 50 Völker. Das Jahr war kein signifikanter Prädiktor.
Vergleich der Mandibeln von Apis mellifera und Apis cerana
Die Autoren erfassten vier Merkmale der Mandibeln von Arbeiterinnen: lange Schneidkante, kurze Schneidkante, Höhe und Breite des mit Dornen besetzten Bereichs. Verglichen wurden A. cerana, sanftmütige afrikanisierte Hybriden mit A. m. scutellata-Abstammung, wildlebende A. m. ligustica aus Ohio und kommerzielle A. m. ligustica aus Paketbienenvölkern. Bei kommerziellen Bienen waren beide Schneidkanten signifikant länger als in den anderen drei Gruppen. Die Mandibelhöhe war bei A. cerana am größten und bei den wildlebenden A. m. ligustica aus Ohio am geringsten. In der Breite des mit Dornen besetzten Bereichs unterschieden sich die Gruppen nicht signifikant.
Schlussfolgerungen
In den wildlebenden A. m. ligustica-Völkern aus Ohio und A. m. mellifera-Völkern aus Kentucky war der Anteil beschädigter Milben höher als in den kommerziellen Völkern. Das spricht dafür, dass die Bienen beim Putzen häufiger Milben bissen. Die Autoren stellten außerdem Unterschiede in der Mandibelform zwischen A. cerana, wildlebenden A. m. ligustica aus Ohio, sanftmütigen afrikanisierten Hybriden aus Puerto Rico und kommerziellen A. m. ligustica fest. Sie entwickelten eine mobile Anwendung, die durch maschinelles Lernen beschädigte Milben auf Bildern erkennt.
Die Gesamtzahl der gesammelten Milben unterschied sich zwischen kommerziellen und wildlebenden Völkern nicht signifikant. Das deutet auf eine ähnliche Verteilung der Milbenzahlen in den untersuchten Völkern hin. Putzverhalten ist eines von mehreren Merkmalen, die einen Befall erwachsener Bienen verringern können. Seine Wirksamkeit und Erblichkeit sind umstritten (Büchler 2010). Neuere Studien berichteten, dass Völker mit ausgeprägtem Putzverhalten auch bei ähnlich starkem Befall wie Kontrollvölker überlebten (Nganso et al. 2017; Smith et al. 2021). Die Befallsstärke hängt auch von genetischen Unterschieden zwischen Milben, von durch Varroa übertragenen Krankheitserregern und anderen Wechselwirkungen zwischen Wirt und Parasit ab (Mondet et al. 2020; Le Conte et al. 2020; Moro et al. 2021; Zheng et al. 2023).
Weitere populationsgenetische Untersuchungen könnten klären, ob verschiedene Varroa-Linien in den Völkern vorkommen, während die Selektion auf Putzverhalten als eines der Merkmale der Milbenresistenz fortgesetzt wird.Frühere Untersuchungen zeigten, dass Arbeiterinnen Varroamilben die Beine abtrennen können (Ruttner und Hanel 1992). Ruttner und Hanel (1992) beschrieben sichtbares weißes Gewebe an den Schnittstellen der Beine bei lebend oder tot gesammelten beschädigten Milben.
Beim Zählen der beschädigten Milben zeigte sich in den wildlebenden Völkern aus Ohio und Kentucky ein signifikant höherer Anteil als in kommerziellen Völkern. Das stützt frühere Befunde, die Putzverhalten und Milbenbeißen mit der Resistenz wildlebender Völker in Verbindung bringen (Russo et al. 2020; Smith et al. 2021).Der Anteil beschädigter Milben lag in den wildlebenden Völkern aus Kentucky und Ohio um 34 % beziehungsweise 49 % höher als in kommerziellen Völkern. Das Entfernen und Beißen von Milben beim Putzen ist seit 1929 dokumentiert (Haydak 1929; Frisch 1967; Smith et al. 2021).
Die Ergebnisse sprechen dafür, Putzverhalten neben weiteren Merkmalen in Zuchtprogrammen für Milbenresistenz zu berücksichtigen (Danka et al. 2011; Rinderer et al. 2010; Spivak 1996). Van Alphen und Fernhout (2020) berichteten ebenfalls von ausgeprägtem Putzverhalten bei wildlebenden Völkern in Europa und Südamerika.
Arbeiterinnen nutzen ihre Mandibeln für verschiedene Aufgaben, darunter die Abwehr von Parasiten (Papachristoforou et al. 2012; Ruttner und Hanel 1992). Die Autoren fanden bei den untersuchten Populationen von A. cerana und A. mellifera Unterschiede in Länge der langen und kurzen Schneidkante sowie in der Höhe. Frühere rasterelektronenmikroskopische Aufnahmen abgetrennter Milbenbeine führten zu der Annahme, dass die beiden Schneidkanten wie Scherenklingen wirken (Ruttner und Hanel 1992). Die Schneidkanten wildlebender und sanftmütiger afrikanisierter Bienen ähnelten tendenziell denen von A. cerana und waren signifikant kürzer als bei kommerziellen Bienen. Kürzere Kanten könnten das Beißen von Milben erleichtern. Der Vergleich belegt nicht, dass sich die Unterschiede als Reaktion auf Varroa entwickelt haben.
Die Autoren vermuten, dass die natürliche Selektion seit der Einschleppung von Varroa 1987 eine wirksamere Milbenentfernung in wildlebenden Völkern begünstigt haben könnte (Hunt et al. 2016; Smith et al. 2021). Das passt zu früheren Befunden zu Unterschieden an der langen Schneidkante bei auf Milbenbeißen selektierten Völkern aus Indiana (Smith et al. 2021). A. cerana ist im Allgemeinen etwas kleiner als A. mellifera (Ruttner und Hanel 1992; Yue et al. 2018). In dieser Studie waren die Schneidkanten wildlebender Bienen kürzer als die kommerzieller Bienen und länger als oder ähnlich lang wie die von A. cerana. Frühere Arbeiten zeigten auch, dass Hitzewellen und Temperaturänderungen die Körpergröße von Arbeiterinnen beeinflussen können (Poot-Báez et al. 2020).
Weitere Vergleiche der Mandibelmaße wildlebender und kommerzieller Bienen sind nötig. Die Studie verwendete den Anteil beschädigter Milben als indirektes Maß für Putzverhalten und ging davon aus, dass Arbeiterinnen im Volk die Schäden verursacht hatten. Frühere Arbeiten stützen die Nutzung beschädigter Milben als Indikator für Putzverhalten (Büchler et al. 1992; Ruttner und Hanel 1992).
Das Putzverhalten von Bienen gegenüber lebenden Milben ist im Volk schwer direkt zu beobachten (Peng et al. 1987). Automatisierte Systeme wurden bereits zur Analyse aggressiven Verhaltens bei Insekten eingesetzt (Li-Byarlay et al. 2014; Lim et al. 2014). Die Autoren regen direkte Feldbeobachtungen des Putzverhaltens an. Frühere Arbeiten beschrieben ein System zur Erkennung von Varroamilben in Bienenvölkern mittels Kamera und maschinellem Lernen (Bilik et al. 2024). Für diese Studie entwickelten die Forschenden eine CNN-basierte Anwendung, die Schäden an Milben auf Bildern erkennt. Sie könnte die Beurteilung beschleunigen und künftig auch in der Cloud laufen.
Insgesamt war der Anteil beschädigter Milben in wildlebenden Völkern von A. m. ligustica und A. m. mellifera höher als in kommerziellen Völkern. Dies ist mit häufigerem Milbenbeißen beim Putzen vereinbar. Die Forschenden fanden bei den Vergleichen mit sanftmütigen afrikanisierten Hybriden und wildlebenden A. m. ligustica aus Ohio Unterschiede an der langen und kurzen Schneidkante sowie in der Mandibelhöhe. Sie entwickelten außerdem eine mobile Anwendung, die mit einem faltenden neuronalen Netz Schäden an Milben erkennt. Die Ergebnisse tragen zur Beschreibung des Putzverhaltens in wildlebenden Völkern bei und zeigen Fragen für künftige Forschung und Zucht auf.
Apidologie (2025) © Die Autorinnen und Autoren, 2024 · Hongmei Li-Byarlay (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, USA) Kaila Young (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, USA) Xaryn Cleare (Department of Agricultural and Life Sciences, Central State University, Wilberforce, OH 45384, USA) Deng Cao (Department of Computer Science and Mathematics, Central State University, Wilberforce, OH 45384, USA) Shudong Luo (Institute of Apicultural Research, Chinese Academy of Agricultural Sciences, Beijing 102600, China)
Vollständiger Artikel https://doi.org/10.1007/s13592-024-01126-z
Kommentare