Faktoren der Hitzetoleranz von Honigbienendrohnen und ihren Spermien
Durch den Klimawandel werden Hitzewellen voraussichtlich häufiger und intensiver. Das gefährdet die Fruchtbarkeit vieler Tiere, darunter auch Insekten. Temperaturen, wie sie bei sommerlichen Hitzewellen auftreten können (35–45 °C), können die Fruchtbarkeit beeinträchtigen bei Rotbraunen Reismehlkäfern (Tribolium castaneum), Taufliegen (Drosophila spp.), Hummeln (Bombus spp.), Pfirsichwicklern (Grapholita molesta), parasitoiden Wespen (Anisopteromalus calandrae und Aphidius avenae) und Honigbienen (Apis mellifera).
Hitzestress betrifft viele Insekten. Die möglichen Folgen für Honigbienen sind besonders bedeutsam, weil sie in der Landwirtschaft häufig zur Bestäubung eingesetzt werden. Honigbienen tolerieren unterschiedliche Klimabedingungen und sind in Afrika, Asien und Europa heimisch. Allerdings können Königinnen und Drohnen durch Hitze an Fruchtbarkeit verlieren, unter anderem weil Spermien ihre Lebensfähigkeit verlieren. Königinnen können Hitzestress überleben, während die Lebensfähigkeit der in ihrer Spermatheka gespeicherten Spermien abnimmt. Frühere Versuche zeigten solche Verluste nach mehr als zwei Stunden bei über 38 °C. Auch in Drohnen können Spermien durch Hitze absterben. Solche Verluste lassen sich kaum ausgleichen. Königinnen paaren sich nur während einer kurzen Phase zu Beginn ihres Lebens und füllen ihren Spermienvorrat später nicht wieder auf. Drohnen bilden ihre Spermien während der Entwicklung.
Obwohl Drohnen und Königinnen eine ähnliche Körpermasse haben, sterben Drohnen häufiger an Hitzestress. Honigbienenvölker können die Temperatur im Brutnest sehr stabil halten. Zu den Temperaturschwankungen in Völkern während Hitzewellen gibt es jedoch nur wenige Daten. In einer kalifornischen Studie stieg die Temperatur in den Völkern auf über 42 °C, als die Umgebungstemperatur 45 °C erreichte und Wasser nur begrenzt verfügbar war. Besonders heiß war es am Rand des Nestes, wo sich geschlechtsreife Drohnen häufig sammeln.
Andere Studien maßen im Brutnest bis zu 40 °C. Drohnen könnten auch beim Bilden eines Bienenbarts hohen Temperaturen ausgesetzt sein. Dabei verlassen bei großer Hitze viele Bienen das Nest und sammeln sich davor, wodurch im Inneren weniger Wärme entsteht. Diese mögliche Belastung wurde nach Angaben der Autoren noch nicht direkt untersucht. Die Temperaturregulation des Volkes kann Hitzebelastung abmildern. Unter extremen Bedingungen können Drohnen dennoch unter Hitzestress geraten.
Trotz der Bedeutung der Drohnen für die Fortpflanzung ist wenig darüber bekannt, welche Faktoren ihr Überleben und ihre Fruchtbarkeit bei Hitze bestimmen. Zwei frühere Studien zeigten, dass Drohnen bei Hitzestress sterben können, berichteten aber unterschiedliche Überlebensraten. Bei McAfee et al. überlebten 50 % nach sechs Stunden bei 42 °C. Bei Stürup et al. überlebten 23 % nach vier Stunden bei derselben Temperatur. Verschiedene Faktoren könnten diesen Unterschied erklären. Drohnen unterschiedlicher Herkunft können sich in ihrer Hitzetoleranz unterscheiden. Auch die Körpermasse oder weitere Belastungen wie Infektionen können das Überleben beeinflussen. Bei einigen Insektenarten vertragen schwerere Tiere Hitze besser.
Die Autoren hatten zuvor festgestellt, dass die Körpermasse einer Drohne positiv mit der Zahl ihrer lebensfähigen Spermien zusammenhing, was auf höhere Investitionen in die Fortpflanzung hindeutet. Sie prüften deshalb, ob schwerere Drohnen Spermien höherer Qualität bilden, die Belastungen wie Hitze besser standhalten. Infektionen könnten die Widerstandsfähigkeit gegenüber Hitze je nach Erreger erhöhen oder senken. Krankheiten können die Fitness direkt mindern. Die Immunantwort kann auch Ressourcen beanspruchen, die dann für die Fortpflanzung fehlen, wie bei anderen Insekten beobachtet wurde. Eine neuere Korrelationsanalyse stützt diesen Zielkonflikt bei Honigbienendrohnen nicht. Weil die antivirale Immunabwehr und die Hitzestressantwort gemeinsame Mechanismen aufweisen, zogen die Autoren auch in Betracht, dass bestimmte Virusinfektionen die Hitzetoleranz erhöhen könnten.
Die obere Temperaturtoleranz variiert bei Insekten insgesamt vergleichsweise wenig. Bei landlebenden wechselwarmen Tieren nimmt sie jedoch tendenziell mit zunehmender geografischer Breite ab, von tropischen hin zu gemäßigten Klimazonen. In früheren Untersuchungen vertrugen Honigbienen aus Saudi-Arabien (Apis mellifera jemenitica) Hitze besser als europäische Honigbienen (Apis mellifera carnica). Das entspricht diesem Muster. In Kolumbien wurde in Völkern aus wärmeren Tieflagen ein höherer Anteil afrikanischer Abstammung gefunden, während in kühleren Hochlagen die europäische Abstammung stärker vertreten war.
Auch die Proteinexpression bei Arbeiterinnen entlang eines Breitengradienten deutet auf eine Anpassung an das lokale Klima hin. Ob das auch für fortpflanzungsfähige Tiere und andere Populationen gilt, muss noch geprüft werden. Das Wissen über die Reaktionen verschiedener Linien könnte helfen, ihre Leistung unter veränderten Klimabedingungen vorherzusagen. Ein wärmeres Klima kann auch die Wechselwirkungen mit Krankheitserregern verändern. Hitzeschockproteine (HSP) sind eine evolutionär konservierte Gruppe von Proteinen, deren Expression bei Hitze gewöhnlich zunimmt. Sie begrenzen die Fehlfaltung und Verklumpung von Proteinen und tragen nach bisherigen Befunden auch bei Honigbienen und anderen Insekten zur antiviralen Abwehr bei. Hitze und Virusinfektionen könnten sich daher in ihrer Wirkung auf die Physiologie der Honigbiene gegenseitig beeinflussen.
McMenamin et al. stellten fest, dass sowohl Hitze als auch eine experimentelle Virusinokulation die Expression von HSP erhöhten. Hitze kurz nach der Infektion verbesserte zudem die Beseitigung des Virus. Die Autoren prüften die umgekehrte Möglichkeit, dass eine frühere Infektion durch die doppelte Funktion der HSP die Hitzetoleranz von Drohnen oder Spermien erhöhen könnte. Keine der beiden Möglichkeiten war zuvor bei Drohnen untersucht worden. Diese sind Viren besonders stark ausgesetzt, weil Varroa destructor als wichtiger Virusüberträger bevorzugt Drohnenbrut befällt.
Wie Virusinfektionen die Fruchtbarkeit von Drohnen beeinflussen und wie Infektionen und Hitze dabei zusammenwirken, ist wenig erforscht. Historische Daten zeigen, dass die Zahl der Hitzewellentage in den Tropen am stärksten zugenommen hat. Extreme Temperaturen treten aber auch in gemäßigten Regionen auf. Während der Hitzewelle vom 25. Juni bis 1. Juli 2021 im Westen Kanadas und im pazifischen Nordwesten wurden bis zu 49,6 °C gemessen. Imkerinnen und Imker berichteten über Schäden bis hin zum Verlust ganzer Völker. In gemäßigten Regionen höherer Breitengrade könnte daher ein Hitzemanagement nötig werden, das früher entbehrlich war. Maßnahmen wie ganzjährige Beutenisolierung und Beschattung können helfen, kürzere Hitzeperioden abzumildern.
Wenn sich die Temperatur in den Beuten nicht mehr wirksam oder mit vertretbarem Aufwand regulieren lässt, könnte die gezielte Zucht auf Hitzetoleranz Teil einer umfassenderen Strategie sein. Zunächst muss geklärt werden, wie die Hitzetoleranz mit der Herkunft der Population und anderen Faktoren in bestehenden Beständen zusammenhängt. Südkalifornien war von der Hitzewelle 2021 weniger stark betroffen, verzeichnet aber ebenfalls mehr Temperaturextreme. Die Studie beschreibt einen Wandel von historisch semiariden Bedingungen (Köppen BSk) zu einem heißen, trockenen Klima, das eher BWh entspricht. Seit 1950 sind Hitzewellen in Südkalifornien häufiger geworden. Während der Hitzewelle vom 5. bis 7. September 2020 erreichten die Tageshöchstwerte im Riverside County 47 °C. Genetische Analysen ergaben für frei lebende Honigbienen in Südkalifornien einen Anteil afrikanischer Abstammung von rund 38 %. Aufgrund dieser Abstammung und der wiederholten starken Hitze vermuteten die Autoren, dass die Population Anpassungen an Hitzestress aufweisen könnte.
Die Studie untersuchte Faktoren, die die Hitzetoleranz von Honigbienendrohnen und ihren Spermien beeinflussen. Die Forschenden prüften, wie sich die Herkunft der Population und die Körpermasse zum Überleben der Drohnen und zur Lebensfähigkeit ihrer Spermien nach Hitzeexposition verhielten. Außerdem prüften sie den Einfluss einer im Erwachsenenstadium erworbenen Virusinfektion auf die Hitzetoleranz der Spermien.
Zunächst erfassten sie die Körpermasse ausgewachsener Drohnen und ihr Überleben nach vier Stunden bei 42 °C. In einem zweiten Versuch verglichen sie die Überlebensraten von Drohnen aus Süd- und Nordkalifornien, um Hinweise auf eine lokale Anpassung zu finden. In Südkalifornien ist das Klima trockener und die Höchsttemperaturen sind extremer als in Nordkalifornien. Schließlich untersuchten sie in vitro die Zusammenhänge zwischen Körpermasse, Virusinokulation und Hitzeexposition. Dazu setzten sie den Drohnen entnommene Spermien unterschiedlich lange verschiedenen Temperaturen aus.
Die Autoren stellten folgende Hypothesen auf:
1) Die Hitzetoleranz von Drohnen und Spermien spiegelt das Klima ihrer Herkunftsregion wider. Drohnen aus Südkalifornien sollten Hitze daher besser vertragen als Drohnen aus Nordkalifornien.
2) Schwerere Drohnen überleben Hitzestress häufiger als leichtere Drohnen und produzieren hitzetolerantere Spermien.
3) Eine Virusinfektion erhöht die Hitzetoleranz der Spermien, weil die Hitzeschockantwort mit der antiviralen Genexpression zusammenwirkt.
Material und Methoden: Originalartikel lesen
Schlussfolgerungen
Um zu verstehen, welche Faktoren zur Hitzetoleranz der Drohnen und zu ihrem Fortpflanzungspotenzial beitragen, untersuchten die Autoren in mehreren Versuchen die Herkunft der Population, die Körpermasse und den Infektionsstatus. Als Maß für das Fortpflanzungspotenzial diente die Lebensfähigkeit der Spermien.
Die wichtigsten Ergebnisse:
1) Schwerere Drohnen überlebten akute Hitzebelastung häufiger.
2) Die Hitzetoleranz der Spermien variierte stark zwischen Drohnen unterschiedlicher Herkunft innerhalb von British Columbia.
3) Drohnen aus Südkalifornien überlebten Hitzebelastung häufiger als Drohnen aus Nordkalifornien.
4) Die Spermien schwererer Drohnen waren nicht hitzetoleranter als die Spermien leichterer Drohnen.
5) Eine experimentelle Virusinfektion im Erwachsenenstadium verringerte die Hitzetoleranz der Spermien.
Für die Überlebensversuche wurden Drohnen vier Stunden lang 42 °C ausgesetzt. Solche Bedingungen könnten bei extremer Hitze innerhalb oder außerhalb von Bienenstöcken auftreten. Direkte Felddaten zur Hitzeexposition von Drohnen während Hitzewellen sind allerdings rar. In den In-vitro-Versuchen mit Spermien von Drohnen aus British Columbia wurden dieselbe Temperatur und dieselbe Dauer verwendet. In den Versuchsreihen mit verschiedenen Temperaturen und Expositionszeiten und in den Infektionsversuchen kamen auch Temperaturen zum Einsatz, die möglicherweise außerhalb des biologisch relevanten Bereichs liegen. Eine Exposition bei 60 °C ist in der Natur beispielsweise unwahrscheinlich.
Mit diesen Versuchen sollte unter anderem ermittelt werden, unter welchen Bedingungen die Spermien lebensfähig bleiben und wie sie auf extreme Belastungen reagieren. Künftige Arbeiten könnten die Bedingungen erfassen, denen Drohnen im Freiland ausgesetzt sind, einschließlich ihrer inneren Körpertemperatur. Diese Daten könnten als Grundlage für Laborversuche dienen.
Dass schwerere Drohnen die Hitzebelastung häufiger überlebten, entspricht Befunden bei einigen anderen Insekten, darunter Männchen der Kürbisbiene Xenoglossa pruinosa. Andere Studien fanden innerhalb oder zwischen Insektenarten keinen Zusammenhang zwischen Körpergröße oder Körpermasse und der Hitzetoleranz, gemessen als kritisches thermisches Maximum (CTmax). Diese artspezifischen Ergebnisse deuten darauf hin, dass weitere Faktoren zur Hitzetoleranz beitragen. Größere Tiere erwärmen sich langsamer. Bei kurzer Exposition könnte daher die Erwärmungszeit wichtiger sein als die Fähigkeit zur Kühlung. Das allein erklärt jedoch nicht, warum bei vielen Arten kein Zusammenhang zwischen CTmax und Körpergröße festgestellt wurde.
Die Forschenden maßen die Körpermasse im frischen Zustand. Sie hängt vom Wasserhaushalt ab, während die Körpergröße eine davon getrennte Messgröße ist.Der Wasserhaushalt kann die Hitzetoleranz beeinflussen. Besser mit Wasser versorgte Tiere können eine höhere spezifische Wärmekapazität haben und sich durch Verdunstung wirksamer kühlen.Größere Tiere haben im Verhältnis zu ihrem Volumen eine kleinere Oberfläche, was die Kühlung begrenzen kann. Eine Untersuchung des Zusammenspiels von Wasserhaushalt und Körpergröße könnte erklären, warum der Zusammenhang zwischen Körpergröße und Hitzetoleranz je nach Art unterschiedlich ausfällt. Zwischen dem Tod einer Drohne und dem Wiegen könnte Wasser verdunstet sein und die gemessene Masse unabhängig von der tatsächlichen Hitzetoleranz verringert haben. Die Autoren hielten diesen Einfluss für gering, da die meisten Drohnen gegen Ende der vierstündigen Exposition starben und anschließend alle Tiere gewogen wurden.
Wie erwartet überlebten Drohnen aus Südkalifornien die Hitzebelastung häufiger als Drohnen aus Nordkalifornien. Völker aus Südkalifornien weisen meist mehr afrikanische Abstammung auf als Völker aus Nordkalifornien, das außerhalb der Hybridzone liegt. Die Autoren vermuten, dass das wärmere Klima im Süden und eine frühere Selektion unter warmen Bedingungen die Hitzetoleranz begünstigt haben könnten. Die untersuchten südkalifornischen Völker stammten aus frei lebenden Beständen oder hatten sich über mehrere Generationen mit der lokalen Population gekreuzt. Der beobachtete Unterschied ging sowohl auf eine mäßig höhere Hitzetoleranz als auch auf eine unerwartet geringe Überlebensrate in der Kontrollgruppe zurück. Die Studie konnte den Unterschied daher nicht allein der Abstammung zuschreiben.
Größere Kontrollgruppen und Untersuchungen auf Begleiterkrankungen wie Infektionen nach der Hitzeexposition könnten helfen, dieses Muster zu erklären. Für die kalifornischen Gruppen sowie für überlebende Drohnen unterschiedlicher genetischer Herkunft lagen keine vergleichbaren Daten zur Lebensfähigkeit der Spermien vor. Bei Drohnen verschiedener Herkunft innerhalb von British Columbia zeigten sich dagegen große Unterschiede in der Reaktion der Spermien auf Hitze. Imkerinnen und Imker könnten das Alter der Drohnen unterschiedlich eingeschätzt haben. Die Spannweite der Reaktionen in den Völkern der University of British Columbia, in denen das Alter kontrolliert wurde, ähnelte jedoch der Spannweite bei Proben anderer Herkunft in der Provinz. Anschließend
untersuchten die Forschenden mögliche Wechselwirkungen mit Virusinfektionen. Dafür gab es drei Gründe. Erstens hatten Drohnen mit einer natürlichen Infektion durch das Flügeldeformationsvirus Typ B (DWV-B) eine höhere Spermienviabilität als Drohnen ohne nachgewiesene DWV-B-Infektion (Abbildung S2 in Datei S1). Zweitens hatten frühere Arbeiten mindestens ein Hitzeschockprotein mit einer höheren Lebensfähigkeit gespeicherter Spermien in Verbindung gebracht. Drittens hatten McMenamin et al. eine antivirale Wirkung von Hitze beobachtet. Die Autoren vermuteten, dass Hitzeschockproteine diese Beobachtungen erklären könnten, da sie sowohl zur antiviralen Abwehr als auch zum Schutz vor anderen Belastungen beitragen. Zunächst hielten sie es für möglich, dass die durch das Virus angeregten Hitzeschockproteine die Spermien bei späterer Hitze schützen. Als sie erwachsene Drohnen experimentell infizierten und deren Spermien anschließend Hitze aussetzten, beobachteten sie das Gegenteil. Die Spermien infizierter Drohnen waren weniger hitzetolerant als die Spermien der Kontrolltiere. Dies könnte auf einen Zielkonflikt zwischen der Erhaltung der Spermien und der Immunabwehr oder auf eine direkte Wirkung der Infektion auf die Spermienqualität zurückgehen.
Der scheinbare Widerspruch zum positiven Zusammenhang bei natürlichen Infektionen bleibt ungeklärt. Mögliche Erklärungen sind die Dauer der Infektion bis zur Probenahme, Unterschiede zwischen dem Israelischen Akuten Paralysevirus (IAPV) und DWV-B sowie der Zeitpunkt der Infektion vor, während oder nach der Spermatogenese. Auch Konkurrenz um zelluläre Ressourcen kommt infrage.
Insgesamt deuten die experimentellen Daten darauf hin, dass eine IAPV-Infektion den hitzebedingten Verlust lebensfähiger Drohnenspermien verstärken kann. Das ist relevant, weil Varroa destructor bevorzugt Drohnenbrut befällt und ein wichtiger Überträger von Bienenviren ist. Die vergleichsweise geringe Wirkung einer im Erwachsenenstadium erworbenen Infektion könnte nur einen kleinen Teil der Unterschiede in der Hitzetoleranz der Spermien von Drohnen aus British Columbia erklären.
Wahrscheinlich beeinflussen weitere Faktoren die Hitzetoleranz der Spermien. Der Genotyp ist eine Möglichkeit. Die Studie umfasste jedoch keine genetischen Untersuchungen, mit denen sich genetische Unterschiede von Einflüssen der Umwelt oder der Betriebsführung trennen ließen. Bei Drosophila sagen die oberen Temperaturgrenzen der männlichen Fruchtbarkeit die Verbreitung der Arten besser voraus als CTmax. Das deutet darauf hin, dass Fruchtbarkeit bei hohen Temperaturen einem starken Selektionsdruck unterliegen kann. Das große Verbreitungsgebiet der Honigbiene könnte eine größere Variabilität dieses Merkmals zulassen als bei anderen Insekten. Die Temperaturregulation des Volks könnte zudem den durch Hitze bedingten Selektionsdruck auf Spermien abmildern und so größere Unterschiede zwischen Individuen ermöglichen. Die Ursachen dieser Unterschiede zu verstehen, bleibt wichtig, da auch Imkereiregionen, in denen extreme Hitze früher selten war, zunehmend hohen Temperaturen ausgesetzt sind.
Veröffentlicht am 7. Februar 2025 · PLOS ONE · DOI 10.1371/journal.pone.0317672 · Bearbeitet unter CC BY
Autoren
Alison McAfee 1,2; Bradley N. Metz 2; Patrick Connor 2; Keana Du 2; Christopher W. Allen 3; Luis A. Frausto 3,4;
Mark P. Swenson 3,4; Kylah S. Phillips 3,5; Madison Julien 3; Zoe Rempel 6; Robert W. Currie 6; Boris Baer 3;
David R. Tarpy 2; Leonard J. Foster 1
1 Department of Biochemistry and Molecular Biology, Michael Smith Laboratories, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada; 2 Department of Applied Ecology, North Carolina State University, Raleigh, North Carolina, United States of America; 3 Center for Integrative Bee Research (CIBER), Department of Entomology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 4 Department of Microbiology & Plant Pathology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 5 Department of Molecular, Cell & Systems Biology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 6 Department of Entomology, University of Manitoba, Winnipeg, Manitoba, Canada
Kommentare