Del control de Varroa a la selección del hospedador
Prefacio
La selección genética de Apis mellifera para aumentar su resistencia a Varroa destructor es una de las vías más prometedoras para lograr una apicultura más sostenible y reducir gradualmente la dependencia de los tratamientos contra el parásito. La resistencia surge de la interacción de mecanismos conductuales, fisiológicos, genéticos y sociales. Entre ellos se encuentran el comportamiento higiénico general (HYG), la higiene sensible a Varroa (VSH), la no reproducción del ácaro (MNR), la reoperculación de las celdas y el acicalamiento.
Este artículo analiza las bases genéticas y conductuales de estos caracteres. Presta especial atención a los loci de caracteres cuantitativos (QTL), los genes candidatos, la estructura social y las líneas paternas de la colonia, la heredabilidad, la repetibilidad de las pruebas y los métodos de fenotipado. Entre ellos figuran la prueba de la aguja, la prueba de cría muerta por congelación, la prueba VSH y la prueba de Harbo. También compara estudios de distinto tamaño y distingue los realizados con al menos 100 colonias en colmenas Dadant o Langstroth estándar de los ensayos con núcleos o muestras más pequeñas.
Los estudios disponibles muestran que la selección para la resistencia a Varroa puede combinarse con la selección para la producción de miel, el desarrollo primaveral, la invernada y la docilidad. Las abejas Pol-line, una población de Apis mellifera seleccionada en Estados Unidos para aumentar su resistencia a Varroa destructor y conservar al mismo tiempo caracteres útiles para la apicultura comercial, ofrecen un ejemplo en condiciones cercanas a las de producción. Un estudio longitudinal de 366 colonias en colmenas Langstroth de diez cuadros halló una supervivencia significativamente mayor en la población seleccionada, sin una reducción significativa de la producción de miel entre las colonias supervivientes [1]. Asimismo, un programa canadiense con 604 colonias de ocho generaciones mostró que la infestación por Varroa, el desarrollo primaveral, la producción de miel, el consumo invernal y el comportamiento higiénico tienen un componente genético que puede responder a la selección. Estos caracteres pueden integrarse en un mismo índice [2].
En la práctica, la VSH debe considerarse un carácter sanitario prioritario dentro de un índice de selección multicaracteres. Una explotación comercial necesita una población que combine una resistencia alta y estable a Varroa con productividad, docilidad, baja tendencia a enjambrar, buen desarrollo de las colonias, longevidad y adaptación a las condiciones locales de cría.
1. Introducción: del control de Varroa a la selección del hospedador
Varroa destructor es una de las principales causas de mortalidad de las colonias manejadas de Apis mellifera en todo el mundo. Al alimentarse de los tejidos del hospedador, sobre todo del cuerpo graso, el ácaro altera su fisiología. También contribuye a la transmisión y amplificación de virus, lo que afecta a la salud de las abejas y de las colonias [3].
El control convencional actúa directamente sobre el parásito mediante acaricidas, medidas biotécnicas o una combinación de ambas. La selección genética modifica gradualmente la susceptibilidad del hospedador a lo largo de las generaciones.
Un objetivo realista de selección es frenar el crecimiento de la población de Varroa. Si el número de ácaros aumenta con suficiente lentitud, la colonia puede mantener su funcionamiento durante buena parte del año.
La revisión sistemática de Mondet et al. mostró que la supervivencia en presencia de Varroa está asociada con diversos mecanismos fenotípicos y genómicos [4].
De ello se desprende un primer principio:
la resistencia a Varroa es un carácter complejo de la colonia que no puede explicarse mediante un solo gen ni evaluarse con una única prueba.
2. Inmunidad individual e inmunidad social
Las defensas de la abeja melífera frente a los patógenos pueden agruparse en dos grandes categorías:
defensas individuales;
defensas sociales.
La segunda categoría comprende los comportamientos mediante los cuales las obreras reconocen y retiran a individuos infectados, parasitados o muertos. El comportamiento higiénico es, por tanto, una forma de inmunidad social.
Una obrera puede:
detectar una alteración;
localizar la celda;
desopercularla;
retirar la pupa o la larva;
llevarse el material.
En el caso de Varroa, este mecanismo es especialmente complejo, porque la obrera debe reconocer señales asociadas a la presencia del ácaro y a su actividad reproductiva.
3. HYG: comportamiento higiénico general
El comportamiento higiénico (HYG) es la capacidad de las obreras para detectar y retirar cría muerta, enferma o con otras alteraciones. El fenotipo comprende dos componentes conductuales principales: la detección y la desoperculación y la retirada de la cría.
Rothenbuhler propuso inicialmente un modelo relativamente sencillo con factores genéticos distintos para la desoperculación y la retirada. Estudios cuantitativos posteriores revelaron una arquitectura genética mucho más compleja.
Lapidge, Oldroyd y Spivak hallaron indicios de siete QTL asociados al comportamiento higiénico. Cada uno explicaba una parte limitada de la variación en la población estudiada [5].
Oxley, Spivak y Oldroyd identificaron después seis QTL asociados al umbral a partir del cual una obrera empieza a mostrar un comportamiento higiénico [6].
Los resultados indican que el fenotipo surge de la interacción entre varias regiones genómicas y depende, en particular, de cómo se expresan en el contexto social de la colonia.
4. VSH: una forma especializada de comportamiento higiénico
La higiene sensible a Varroa (VSH) es una forma específica de comportamiento higiénico. Las obreras detectan preferentemente la cría infestada por Varroa y la retiran. La distinción con el HYG general es importante. La prueba convencional de HYG plantea esta pregunta:
«¿Con qué rapidez detecta y retira la colonia una pupa muerta?»
La prueba VSH plantea otra pregunta:
«¿Con qué eficacia detecta y retira la colonia la cría infestada por Varroa, en particular cuando el ácaro se reproduce?»
Tsuruda et al. identificaron regiones genómicas asociadas a la VSH, entre ellas un QTL en el cromosoma 9 [7]. Estas regiones contienen genes candidatos relacionados con la percepción sensorial y el procesamiento de los estímulos.
Las regiones identificadas solo explican parte de la varianza. En conjunto, la arquitectura genética del carácter es poligénica.
5. Genes candidatos: olfato, sistema nervioso y comportamiento
Una línea de investigación sobre la VSH se centra en la percepción química. Mondet et al. compararon el transcriptoma de las antenas de abejas que mostraban VSH con el de abejas que no mostraban este comportamiento [8].
Los resultados sugieren que las antenas desempeñan un papel central en la detección de señales de la cría infestada. El perfil de las abejas VSH se parecía más al de las nodrizas que al de las pecoreadoras, en consonancia con que este comportamiento se manifiesta principalmente en las obreras que realizan tareas dentro del nido.
Entre los grupos de genes y los candidatos estudiados figuran:
OBP, proteínas de unión a odorantes;
receptores olfativos;
CSP, proteínas quimiosensoriales;
nanchung;
vías dopaminérgicas;
Dscam;
genes implicados en el desarrollo y la conectividad neuronales.
Dscam reviste especial interés. Un estudio de asociación del genoma completo (GWAS) con 155 colonias de A. m. mellifera de Francia y Suiza identificó dos QTL asociados significativamente a la reoperculación de celdas de cría infestadas por Varroa. Uno se localizó en un intrón de Dscam, un gen implicado en la conectividad neuronal [9].
En conjunto, los resultados sugieren que la resistencia conductual comprende varios procesos relacionados:
percepción → procesamiento neuronal → aprendizaje y umbrales de respuesta → respuesta social.
6. SMR, MNR y VSH: tres conceptos distintos
Los términos SMR, MNR y VSH suelen confundirse en las publicaciones científicas y técnicas.
SMR – Suppressed Mite Reproduction (supresión de la reproducción del ácaro)
El término se utilizó para describir colonias en las que una proporción muy alta de los ácaros presentes en la cría no se reproducía. Harbo y Harris mostraron después que el comportamiento de las abejas adultas explicaba una parte importante del fenómeno [10]. En un ensayo se trasladaron panales con cría recién operculada e infestada de forma natural a colonias SMR y a colonias de control. Al cabo de ocho días, las colonias SMR tenían una proporción mucho menor de celdas infestadas. Entre los ácaros que quedaban, la proporción de reproductores también era mucho menor que en los controles [10].
MNR – Mite Non-Reproduction (no reproducción del ácaro)
La MNR designa el fenotipo observado en el ácaro, es decir, la ausencia de reproducción.
VSH
La VSH describe el comportamiento de las abejas.
En resumen:
VSH = carácter conductual de las abejas
MNR = resultado observable del ciclo reproductivo del ácaro
SMR = término histórico para el fenotipo y el enfoque de selección inicial
La distinción importa porque la ausencia de reproducción puede tener varias causas. Por sí sola, no demuestra la presencia de VSH [4,10].
7. La colonia como unidad genética y social
Una particularidad de la genética de la abeja melífera distingue su selección de la de muchos otros animales domésticos. La reina suele aparearse con numerosos zánganos, de modo que la colonia comprende varias líneas paternas. Las obreras comparten madre, pero pueden tener padres distintos. En una misma colonia coexisten, por tanto, varios genotipos.
El fenotipo VSH de una colonia depende de la proporción de obreras predispuestas a ese comportamiento y de cómo interactúan entre sí. La selección debe tener en cuenta ambas líneas parentales. La reina aporta una parte importante del potencial genético de la colonia, y los zánganos que engendran su descendencia también contribuyen a determinar el fenotipo.
En la práctica:
una reina de una línea con VSH elevada puede producir una colonia con VSH modesta si las líneas paternas no se han seleccionado para este carácter.
8. El papel de las abejas nodrizas
Las obreras que realizan tareas dentro del nido son las principales responsables del comportamiento higiénico. Mondet et al. observaron que el perfil de las abejas VSH se parecía más al de las nodrizas que al de las pecoreadoras [8]. Esto concuerda con la biología de la colonia: las obreras que trabajan en el interior del nido son las que más oportunidades tienen de entrar en contacto con la cría operculada e interactuar con ella.
La selección debe considerar, por tanto, a la colonia como un sistema social, del que cada abeja forma parte.
9. Medición del comportamiento higiénico mediante la prueba de la aguja
La prueba de la aguja permite una evaluación preliminar del comportamiento higiénico. Se elige una zona de cría operculada de edad uniforme y se lesionan las pupas con una aguja. Conviene emplear un número fijo de celdas, por ejemplo, entre 50 y 100. Los recuentos se realizan a intervalos preestablecidos, normalmente a las:
12 horas;
24 horas;
48 horas, si es necesario.
Además del porcentaje final, importa la velocidad de retirada. Una colonia que vacía el 95 % de las celdas en 12 horas se comporta de forma distinta de otra que alcanza el mismo resultado en 48 horas. La prueba de la aguja resulta especialmente útil para:
la evaluación preliminar;
la selección rápida;
las comparaciones dentro de un mismo colmenar.
Una evaluación genética definitiva debería apoyarse también en otros datos.
10. Prueba de cría muerta por congelación
La prueba de cría muerta por congelación (FKB, por sus siglas en inglés) es más fácil de estandarizar. Se congela una porción de cría y luego se devuelve a la colonia. A continuación, se determina el porcentaje de celdas de las que se ha retirado la cría.
Facchini et al. compararon la prueba FKB convencional con una variante abreviada, FKB* [11]. En 2016 se compararon los métodos en 25 colonias. En el programa de selección posterior se fenotiparon 56 colonias en 2017 y 95 en 2018, con dos mediciones por colonia [11].
La correlación entre los efectos de colonia estimados mediante ambos métodos fue: r = 0,93
La heredabilidad estimada a partir de una sola medición fue: h² = 0,23 y aumentó al usar la media de dos mediciones: h² = 0,37.[11]
La consecuencia práctica es la siguiente:
repetir la prueba mejora la fiabilidad de la evaluación genética
Por tanto, en un programa de selección profesional es preferible realizar dos evaluaciones del comportamiento higiénico.
11. Qué significa una heredabilidad del 23 % o del 37 %
Una interpretación errónea frecuente es:
«Un carácter con h² = 0,37 se transmite en un 37 %».
La heredabilidad en sentido estricto se expresa como h² = Vₐ/Vₚ. Este valor representa la proporción de la varianza fenotípica atribuible a la varianza genética aditiva en la población y las condiciones experimentales estudiadas. Describe la variación dentro de la población.
La respuesta esperada a la selección puede aproximarse mediante R = h²S, donde S es el diferencial de selección.
Por tanto, seleccionar individuos que se sitúan claramente por encima de la media puede mejorar el valor genético medio de la siguiente generación si el carácter tiene una heredabilidad suficiente.
12. Heredabilidad de los caracteres de interés económico
El programa canadiense de Maucourt et al. sirve de referencia para la apicultura comercial. Abarcó 604 colonias a lo largo de ocho generaciones [2]. Las estimaciones publicadas fueron:
Carácter | h² estimada |
Infestación por Varroa | 0,44 ± 0,56 |
Desarrollo primaveral | 0,30 ± 0,14 |
Producción de miel | 0,20 ± 0,13 |
Comportamiento higiénico | 0,18 ± 0,13 |
Consumo invernal | 0,11 ± 0,09 |
Algunas estimaciones presentan una incertidumbre considerable. En particular, el valor de 0,44 para la infestación por Varroa corresponde a la población y a las condiciones estudiadas. La principal aportación del estudio fue mostrar que:
los caracteres pueden responder a la selección genética;
es posible seleccionar varios caracteres simultáneamente;
un índice de selección multicaracteres puede aplicarse en la práctica [2].
13. Incluir la producción de miel en el índice de selección
Un programa de selección para la VSH debe considerar tanto la productividad como la supervivencia. En la apicultura comercial, un indicador económico fundamental es la producción de miel por colonia. El programa canadiense estimó la heredabilidad de la producción de miel en aproximadamente: h² = 0,20 ± 0,13.[2]
La estimación indica que la producción de miel puede responder a la selección, aunque sigue estando muy influida por:
las condiciones ambientales;
la disponibilidad de néctar;
el clima;
la fortaleza de la colonia;
el manejo;
el colmenar;
la ubicación geográfica.
Por ello, conviene evaluar la producción durante varios años y, si es posible, en distintos entornos.
14. Resultados de 366 colonias: el caso de la Pol-line
El estudio sobre la Pol-line es especialmente pertinente porque examinó colonias en condiciones comparables a las de la apicultura comercial.
O’Shea-Wheller et al. estudiaron 366 colonias:
193 colonias procedentes de poblaciones comerciales;
173 colonias Pol-line.
Las colonias se alojaron en colmenas Langstroth de diez cuadros y se siguieron a lo largo del tiempo [1]. La supervivencia fue del 59,884 % en las colonias Pol-line frente al 26,042 % en las colonias comerciales. El riesgo de mortalidad fue significativamente menor en las colonias Pol-line. Desde el punto de vista económico, la comparación de la producción de miel de 141 colonias comerciales y 137 colonias Pol-line no reveló diferencias estadísticamente significativas [1].
Para la apicultura comercial, estos datos proceden de un estudio más amplio y cercano a las condiciones de producción que un ensayo con unos pocos núcleos. Respaldan la siguiente conclusión:
una población seleccionada por su resistencia a Varroa puede mantener una producción de miel competitiva.
15. Resultados de 268 colonias en colmenas Langstroth
Otro estudio, realizado por Kefuss et al., comenzó en 1999 con 268 colonias comerciales alojadas en colmenas Langstroth estándar de cuerpo profundo y destinadas a la producción de miel y a la cría de reinas [12]. Las colonias procedían de poblaciones comerciales que incluían A. m. ligustica, A. m. carnica, A. m. caucasica y A. m. mellifera. Se suspendieron los tratamientos acaricidas y se utilizó la supervivencia como criterio de selección. Tras perderse más de dos tercios de las colonias iniciales, las supervivientes sirvieron como base para una nueva población. En 2013, el programa contaba con 519 colonias sin tratar procedentes de los dos grupos, con niveles de infestación muy bajos [12].
El estudio muestra que es posible seleccionar una población resistente en condiciones comerciales. Para interpretar los resultados, conviene tener en cuenta el diseño del ensayo: la selección se basó principalmente en la supervivencia sin tratamiento y el ensayo no se diseñó para aislar el efecto de la VSH. Por tanto, aporta pruebas de resistencia o tolerancia global, mientras que la contribución de cada mecanismo queda por determinar.
16. Resultados de 604 colonias a lo largo de ocho generaciones
El programa canadiense ofrece otro ejemplo [2]. Incluyó 604 colonias repartidas en ocho generaciones. Cuando el tamaño de la población lo permitía, cada generación comprendía alrededor de cien colonias.
Cada año se seleccionaban unas 20 colonias con los mejores resultados globales. De ellas:
entre 7 y 14 servían como líneas maternas;
alrededor de 10 se destinaban a la producción de zánganos [2].
Este programa ilustra el paso de la selección basada en fenotipos individuales a la selección a escala de la población.
17. Resultados de 649 colonias: una muestra grande con colonias de distinto tamaño
Gerdts et al. estudiaron 649 colonias repartidas entre nueve explotaciones apícolas y 21 colmenares de Australia [13]. El tamaño de la muestra refuerza la solidez de las estimaciones. Sin embargo, el tamaño de las colonias variaba desde núcleos de unos cuatro cuadros hasta colonias de producción con abejas en más de 16 cuadros. Esta variación debe tenerse en cuenta.
El 16 % de las colonias alcanzó el umbral de comportamiento altamente higiénico, definido como la retirada de al menos el 95 % de la cría muerta [13]. Las colonias incluidas en programas de selección tenían 5,8 veces más probabilidades de presentar un comportamiento altamente higiénico. En las colonias cuyas reinas descendían de madres higiénicas, la probabilidad era 2,2 veces mayor [13]. Estas asociaciones son compatibles con un componente hereditario que puede responder a la selección. El entorno también puede influir en la expresión del carácter.
18. Qué pueden mostrar los estudios con muestras pequeñas
Los estudios con pocas colonias pueden ser importantes para:
descubrir un mecanismo;
identificar un gen candidato;
desarrollar un método;
demostrar una relación causal;
comparar fenotipos extremos.
La dificultad surge al utilizar estos estudios para estimar la respuesta a la selección en una población comercial. Por ejemplo, Harbo y Harris emplearon 17 colonias en su estudio sobre el mecanismo de la SMR: nueve colonias SMR y ocho de control [10]. El ensayo ayudó a explicar el mecanismo. Para estimar la frecuencia del carácter en una población comercial se necesitan otros datos.
Entre los estudios de mayor escala figuran:
155 colonias en el estudio de asociación genómica sobre la reoperculación [9];
268 colonias en el ensayo de selección comercial de Kefuss et al. [12];
366 colonias en la comparación de la Pol-line [1];
604 colonias en el programa canadiense [2];
649 colonias en el estudio australiano [13].
Estos estudios pueden ofrecer una base más sólida para las decisiones de selección a escala poblacional. El diseño experimental también importa: un ensayo mal controlado con 150 colonias puede ser menos informativo que uno con 40 colonias y un diseño genético riguroso.
19. Colmenas Dadant, Langstroth y minicolmenas: la importancia del tamaño de la colonia
En la apicultura comercial conviene distinguir entre:
colonias experimentales;
núcleos;
minicolmenas;
colonias de producción.
El tamaño de la colonia influye en:
la cantidad de cría;
el número de abejas nodrizas;
la temperatura del nido;
la frecuencia de las interacciones;
la disponibilidad de recursos;
la presión de infestación por Varroa;
la expresión de los comportamientos sociales.
Un resultado obtenido en un núcleo no puede extrapolarse directamente a una colonia de producción en una colmena Dadant-Blatt o Langstroth. Por ello, los ensayos destinados a orientar un programa de selección comercial deberían realizarse principalmente con colonias de tamaño habitual en producción. Los estudios sobre la Pol-line y el de Kefuss et al. son pertinentes a este respecto porque emplearon colmenas Langstroth estándar y poblaciones numerosas [1,12].
20. Una limitación importante de la prueba de cría muerta por congelación
La prueba FKB mide el comportamiento higiénico general. Una colonia que retira rápidamente una pupa congelada puede responder de otra manera a la cría infestada. Spivak y Danka señalaron que la retirada de cría muerta artificialmente no siempre permite predecir la resistencia a patógenos o parásitos específicos [14]. En el estudio australiano, el 16 % de las 649 colonias evaluadas mostró un comportamiento altamente higiénico. Sin embargo, este comportamiento no predijo de forma significativa la presencia ni la gravedad de la cría yesificada [13].
Estos resultados aclaran qué mide el HYG:
el HYG refleja la inmunidad social general, mientras que la VSH describe una respuesta más específica.
21. Calendario anual de fenotipado
En un programa profesional de selección conviene distribuir las pruebas a lo largo de la temporada.
Para el norte y el centro de Italia, un calendario posible es el siguiente.
Periodo | Evaluaciones |
Febrero–marzo | Supervivencia, fortaleza de la colonia, reservas, estado de la reina |
Marzo–abril | Desarrollo primaveral, docilidad, enjambrazón |
Abril–mayo | Prueba de la aguja o prueba FKB |
Mayo–junio | Segunda evaluación del HYG, desarrollo, producción |
Junio–julio | VSH, prueba de Harbo, ácaros Varroa en la cría |
Julio–agosto | Crecimiento de la población de Varroa, producción, tamaño de la colonia |
Agosto–septiembre | Infestación de las abejas adultas, ácaros Varroa en la cría, MNR |
Septiembre–octubre | Producción total de miel, preparación para la invernada, estado sanitario |
Otoño–invierno | Análisis de los datos y selección de los reproductores |
Las fechas deben adaptarse al clima y a la fenología locales. Lo más importante es estandarizar la fase biológica en la que se realiza la comparación.
22. Protocolo de la prueba de la aguja
Para cada colonia:
elegir un panal con cría operculada de edad uniforme;
delimitar una zona de 50 a 100 celdas;
perforar cada pupa con una aguja entomológica;
registrar el número inicial de celdas;
fotografiar la zona;
revisarla a las 12 y 24 horas;
registrar por separado el porcentaje de celdas desoperculadas y el de celdas de las que se retiró la cría.
Para la selección genética, conviene registrar el resultado a las 24 horas:
HYG₂₄ = (celdas vaciadas a las 24 h ÷ celdas tratadas al inicio) × 100
y también la medición anterior como indicador de la velocidad de retirada:
HYG₁₂
Así pueden distinguirse las colonias que alcanzan el mismo resultado final a ritmos distintos.
23. Protocolo de la prueba FKB
Utilizar una porción estandarizada de cría, preferiblemente con al menos 100 celdas que puedan evaluarse.
Tras la congelación:
devolver la porción a la colonia;
fotografiarla;
revisarla a las 24 horas;
registrar el porcentaje de cría retirada;
repetir la prueba en otro momento de la temporada.
Retirar el 95 % en 24 horas es un posible umbral. Gerdts et al. evaluaron la retirada a las 48 horas [13].
24. Prueba directa de VSH
La medición directa de la VSH requiere cría infestada por Varroa.
El procedimiento general consiste en:
elegir panales con cría operculada;
identificar las celdas que contienen ácaros Varroa;
registrar los datos de una muestra inicial;
dejar la cría en la colonia durante un intervalo definido, normalmente de alrededor de una semana;
comprobar qué celdas se han desoperculado o vaciado;
registrar la presencia de ácaros;
comparar las celdas infestadas con las no infestadas.
El requisito principal es que exista una presión parasitaria suficiente. En una colonia con una infestación casi nula, la ausencia de ácaros en la muestra no basta para clasificarla como de VSH elevada.
25. Prueba de Harbo
La prueba de Harbo evalúa la reproducción de Varroa en la cría.
Se abren las celdas operculadas para registrar:
presencia de una hembra fundadora;
presencia de huevos;
presencia de un macho;
presencia de hijas;
grado de desarrollo de la descendencia;
ausencia de reproducción.
La muestra debe ser lo bastante grande para contener un número adecuado de celdas infestadas. Para un programa de selección profesional, aquí se propone examinar al menos 100 celdas infestadas aptas para la evaluación y ampliar la muestra cuando la prevalencia del ácaro sea baja. Un simple recuento solo indica: el número de ácaros encontrados. También hay que determinar el estado reproductivo de los ácaros. Una colonia con pocos ácaros, todos reproductores, no puede clasificarse automáticamente por encima de otra con más ácaros y una proporción muy alta de individuos que no se reproducen.
26. Interpretar la MNR junto con la VSH
Para cada colonia, calcular:
MNR = (ácaros no reproductores ÷ total de ácaros evaluables) × 100
y, al mismo tiempo:
VSH = (celdas infestadas de las que se retiró la cría ÷ celdas inicialmente infestadas) × 100
El uso de ambas medidas permite distinguir:
colonias que retiran gran parte de la cría infestada;
colonias en las que los ácaros restantes muestran un bajo éxito reproductivo;
colonias con ambos fenotipos;
colonias cuya baja infestación se debe a una presión parasitaria reducida.
27. Ácaros Varroa en abejas adultas y en la cría
El seguimiento de la resistencia debe complementar la medición de la VSH con otros datos. Conviene registrar periódicamente:
ácaros en las abejas adultas;
ácaros en la cría;
evolución durante la temporada;
crecimiento relativo de la población de ácaros.
Una medición aislada aporta poca información sobre la tendencia. La tasa de crecimiento es más informativa:
r = ln(Nₜ/N₀) ÷ t
donde N₀ es el nivel inicial de infestación, Nₜ el nivel observado tras un intervalo definido y t la duración de ese intervalo. Para un programa de selección, una colonia que limita el crecimiento de la población de Varroa durante toda la temporada ofrece más interés que otra con un único valor muy bajo.
28. Efectos del entorno
Las condiciones ambientales influyen notablemente en el comportamiento higiénico y la VSH. Entre los factores que conviene registrar figuran:
disponibilidad de néctar;
disponibilidad de recursos proteicos;
temperatura;
precipitaciones;
época del año;
fortaleza de la colonia;
cantidad de cría;
presión de infestación por Varroa;
enfermedades concomitantes;
prácticas de manejo apícola.
En el estudio australiano, la disponibilidad de néctar influyó en la expresión del comportamiento higiénico [13]. Para comparar las colonias desde el punto de vista genético, conviene evaluarlas, siempre que sea posible:
en el mismo colmenar;
en la misma época;
con una fortaleza similar;
en condiciones de alimentación comparables.
29. Un índice de selección para la apicultura comercial
Un índice basado en un solo carácter sería: I = VSH.
Un índice que combine varios caracteres podría expresarse así:
I = w₁VSH + w₂M + w₃D + w₄S + w₅H + w₆SW + w₇HYG
donde:
VSH = respuesta higiénica a la cría infestada por Varroa;
M = producción de miel;
D = docilidad;
S = desarrollo primaveral;
H = invernada;
SW = baja tendencia a enjambrar;
HYG = comportamiento higiénico general.
Una posible ponderación inicial es la siguiente.
Carácter | Peso orientativo |
VSH, MNR e infestación por Varroa | 30 % |
Producción de miel | 25 % |
Docilidad y calma | 15 % |
Desarrollo primaveral | 10 % |
Invernada y longevidad | 10 % |
HYG | 5 % |
Baja tendencia a enjambrar | 5 % |
Los pesos deben ajustarse a los costes e ingresos reales de la explotación.
30. La docilidad como criterio de selección
La docilidad tiene valor económico en la apicultura comercial. Una colonia muy defensiva aumenta:
el tiempo de manejo;
el consumo de humo;
el riesgo laboral;
el estrés del personal;
la dificultad de manejo;
los costes indirectos.
Antes de seleccionar como reproductora una colonia muy defensiva que presenta una VSH excepcional, conviene comprobar si cumple un umbral mínimo obligatorio de docilidad.
El mismo principio se aplica a la tendencia a enjambrar.
31. La tendencia a enjambrar como criterio de exclusión
Una baja tendencia a enjambrar es especialmente importante en la apicultura comercial. Registrar únicamente si la colonia enjambró solo aporta parte de la información. Conviene registrar:
el número de celdas reales;
la fecha en que aparecen;
el número de intervenciones necesarias;
el número de enjambres;
la frecuencia de aparición de celdas de enjambrazón;
la pérdida de producción asociada.
Una colonia que exige intervenciones repetidas para prevenir la enjambrazón es menos rentable, aunque presente una VSH excelente.
32. Medir directamente la producción de miel
La selección debe basarse en los kilogramos de miel producidos por colonia
, junto con indicadores indirectos como:
el número de cuadros ocupados;
la superficie de cría;
la fortaleza aparente de la colonia.
La fortaleza de la colonia es un carácter intermedio. El resultado económico es la cantidad de miel producida. Por ello, la producción debe medirse al menos durante las principales floraciones nectaríferas.
Un programa de selección para la apicultura comercial debe distribuir la presión de selección entre varios caracteres biológicos y económicos. Entre ellos figuran el comportamiento higiénico general y la VSH, la reducción de la reproducción del ácaro, el desarrollo de la colonia, la producción de miel, la docilidad, la tendencia a enjambrar y la capacidad de invernada. El objetivo es lograr un equilibrio genético estable entre la resistencia al parásito y el valor apícola global.
La selección para la resistencia a Varroa debe incorporar los principales caracteres de interés económico. La VSH, el comportamiento higiénico general, la reducción de la reproducción del ácaro y la supervivencia son los principales caracteres relacionados con la resistencia. La producción de miel, el desarrollo de la colonia, la docilidad, la baja tendencia a enjambrar y la capacidad de invernada determinan el valor apícola global de la línea. El objetivo es mejorar la combinación de estos caracteres a lo largo de las generaciones.
33. Plan de selección de cinco años para obtener abejas resistentes a Varroa y aptas para la apicultura comercial
Año 1 – Caracterización inicial
Población recomendada: 100 a 200 colonias.
Condiciones preferibles:
colmenas estándar Dadant-Blatt o Langstroth;
reinas identificadas de forma individual;
registros genealógicos iniciales;
colmenares comparables;
manejo uniforme.
El primer año sirve para establecer una referencia fenotípica antes de ejercer una fuerte presión de selección. Para cada colonia, registrar:
invernada;
fortaleza;
cría;
producción de miel;
docilidad;
tendencia a enjambrar;
HYG;
infestación por Varroa;
VSH o resultados de la prueba de Harbo cuando lo permita la presión parasitaria.
Año 2 – Primera selección
El grupo reproductor puede reducirse a 20 a 30 colonias maternas candidatas y 20 a 40 colonias productoras de zánganos. La selección se realiza en dos etapas.
Primer filtro
Descartar las colonias que sean:
muy defensivas;
muy propensas a enjambrar;
poco productivas;
enfermas;
débiles;
poco aptas para la invernada.
Segundo filtro
Entre las colonias restantes, seleccionar las que presenten:
puntuaciones altas de HYG;
puntuaciones altas de VSH;
una MNR elevada;
un crecimiento lento de la población de Varroa.
Así se evita incorporar al programa una colonia de escaso rendimiento económico por el resultado de una sola prueba.
Años 2 y 3 – Inseminación instrumental
La inseminación instrumental permite controlar la contribución paterna. Existen dos enfoques principales.
Inseminación con un solo zángano
El semen procede de un único zángano.
Ventajas:
registro genealógico muy preciso;
alto grado de control genético;
utilidad para estudiar la segregación;
utilidad para fijar combinaciones de caracteres.
Desventajas:
riesgo de consanguinidad;
fuerte dependencia de que el zángano elegido sea genéticamente representativo.
Inseminación con varios zánganos
El semen procede de varios zánganos seleccionados.
Ventajas:
mayor diversidad;
menor riesgo de consanguinidad;
mayor robustez de la colonia.
Para una población destinada a la apicultura comercial, por lo general conviene conservar cierta diversidad paterna.
Selección de las colonias productoras de zánganos
El programa de selección también debe tener en cuenta las líneas paternas. Los zánganos deben proceder de colonias que presenten:
puntuaciones altas de VSH;
puntuaciones altas de HYG;
buena productividad;
docilidad;
buen estado sanitario;
buena supervivencia;
baja infestación.
El programa canadiense ofrece un ejemplo. Cada año se seleccionaban unas 20 colonias para la reproducción, unas para producir reinas y otras para producir zánganos [2].
Año 3 – Evaluación de la descendencia
La evaluación pasa de la madre a la familia. De cada madre deben criarse suficientes reinas hijas para evaluar la familia. Se pasa de preguntar
«¿Qué nivel de VSH presenta esta reina?»
a preguntar
«¿Qué nivel medio de VSH presenta su descendencia y qué estabilidad tiene el carácter?»
La expresión del carácter puede disminuir en las generaciones siguientes. Una madre excepcional, por sí sola, aporta poca información sobre la estabilidad de la línea.
Años 3 y 4 – Selección por familias
Para cada familia, calcular:
la puntuación media de VSH;
la desviación estándar;
la puntuación media de HYG;
el nivel medio de infestación;
la producción media;
la puntuación media de docilidad;
la tendencia a enjambrar;
el rendimiento durante la invernada.
Una familia con resultados menos extremos pero más uniformes puede tener mayor valor genético que una familia con una sola colonia excepcional. El principio es:
valor genético de la familia ≠ mejor fenotipo individual
Año 4 – Ensayos en condiciones de producción
Evaluar las mejores líneas en las siguientes condiciones:
en colmenas Dadant-Blatt;
en colmenas Langstroth;
en colmenares de producción;
durante floraciones nectaríferas reales;
en condiciones de apicultura trashumante, cuando proceda.
Comparar como mínimo:
la producción de miel;
la fortaleza de las colonias;
la enjambrazón;
la docilidad;
la infestación por Varroa;
la invernada;
la mortalidad;
la longevidad de la reina.
Esta etapa permite determinar si las líneas tienen suficiente valor económico para emplearlas en producción.
Año 5 – Consolidación
En el quinto año, el programa debería permitir identificar:
entre 10 y 15 familias maternas principales;
entre 20 y 40 familias paternas;
numerosas reinas hijas evaluadas.
El objetivo es formar una población genéticamente resistente que conserve una diversidad suficiente. La diversidad genética es especialmente importante en las abejas melíferas debido a la determinación complementaria del sexo, en la que interviene el gen csd. Una selección intensa sobre pocas líneas puede aumentar el riesgo de consanguinidad y reducir la aptitud biológica global.
34. El papel de la selección natural
Un programa profesional puede combinar la selección artificial con la selección natural controlada. Kefuss et al. describen un enfoque en el que la supervivencia en presencia de Varroa sirvió de primer filtro. Después se seleccionaron las colonias supervivientes también por sus caracteres económicos [12]. Este enfoque puede ejercer una presión de selección intensa, a costa de una mortalidad elevada. En una explotación comercial puede ser necesario limitar las pérdidas iniciales de colonias.
Una estrategia más prudente combina:
seguimiento de la infestación por Varroa;
pruebas de VSH;
MNR;
HYG;
supervivencia;
producción de miel;
como criterios conjuntos.
35. Selección y tratamiento acaricida
Un programa profesional de selección debe definir cómo actuar ante colonias muy infestadas y distinguir el colmenar de selección del colmenar de producción.
En el colmenar de selección pueden aplicarse umbrales experimentales predefinidos y protocolos autorizados. En el de producción, priman la protección y la salud de las colonias. Si una colonia candidata presenta un crecimiento descontrolado de la población de Varroa, debe intervenirse conforme al protocolo aplicable.
La selección debe mejorar la aptitud biológica de la población y limitar las pérdidas evitables de colonias.
36. Criterios de exclusión
Descartar una colonia candidata a la reproducción si presenta:
un comportamiento defensivo incompatible con el manejo comercial;
enjambrazón recurrente;
baja producción de miel;
mala invernada;
alta susceptibilidad a enfermedades;
un patrón de cría muy irregular;
un crecimiento rápido de la población de Varroa;
un comportamiento anómalo de la reina.
Una puntuación alta de VSH no debe compensar una deficiencia grave de producción o manejo.
37. Método de selección propuesto
Un método práctico combina umbrales mínimos y un índice de selección.
Primer filtro
La colonia debe cumplir unos requisitos mínimos de resistencia:
infestación baja;
crecimiento lento de la población de Varroa;
HYG por encima de un umbral definido;
VSH o MNR por encima de un umbral definido.
Segunda etapa
Entre las colonias que superen el filtro, seleccionar las que presenten:
mayor producción de miel;
mayor docilidad;
menor tendencia a enjambrar;
mejor desarrollo;
mejor invernada.
En síntesis: reproductores = resistencia mínima exigida + máximo valor económico
Este método ajusta la elección de reproductores a las necesidades de la apicultura comercial.
38. ¿Qué estudios deben tener mayor peso en las decisiones de selección?
Para diseñar un programa de selección comercial, los datos pueden ordenarse así:
Primer nivel
Estudios con:
al menos 100 colonias;
colonias de producción;
colmenas estándar;
registros genealógicos;
varias generaciones;
mediciones repetidas.
Algunos ejemplos son:
604 colonias a lo largo de ocho generaciones – Maucourt et al.[2]
366 colonias en colmenas Langstroth – Pol-line.[1]
268 colonias en colmenas Langstroth – Kefuss et al.[12]
649 colonias – estudio australiano.[13]
155 colonias – estudio de asociación genómica sobre la reoperculación.[9]
Segundo nivel
Estudios genéticos y mecanísticos con muestras más pequeñas y un diseño experimental rigurosamente controlado:
Tsuruda et al.;
Harbo y Harris;
Mondet et al.;
Oxley et al.
Tercer nivel
Estudios con:
núcleos;
minicolmenas;
menos de 30 colonias;
una sola temporada.
Estos estudios son principalmente exploratorios.
39. Estimaciones altas de heredabilidad obtenidas con muestras pequeñas
Con muestras pequeñas, una estimación alta de h² puede tener un error estándar considerable. Una estimación de h² = 0,65 obtenida en un ensayo pequeño puede ser menos fiable que otra de h² = 0,20 basada en cientos de colonias a lo largo de varias generaciones. Junto con la estimación deben indicarse:
el tamaño de la muestra;
el error estándar;
la estructura genealógica;
el entorno;
el modelo estadístico.
40. Seguimiento de los resultados a lo largo del tiempo
Un resultado aislado aporta información limitada:
VSH en 2026 = 80 %.
Un registro más útil sería:
VSH en 2026 = 80 %, VSH en 2027 = 76 %, VSH en las colonias hijas = 74 %, baja infestación otoñal por Varroa, producción de miel por encima de la media y alta docilidad.
El valor genético se evalúa mejor a partir de la estabilidad del fenotipo a lo largo del tiempo. Por ello, el programa de cinco años debe plantearse como un estudio longitudinal.
41. Propuesta de ficha de selección por colonia
Asignar a cada colonia un identificador permanente.
Identificación
identificador de la colonia;
identificador de la reina;
año de nacimiento de la reina;
madre;
origen paterno;
colmenar;
colmena.
Sanidad
infestación por Varroa en mayo;
infestación por Varroa en julio;
infestación por Varroa en agosto o septiembre;
MNR;
VSH;
HYG.
Producción
producción de miel en primavera;
producción de miel en verano;
producción total de miel.
Biología de la colonia
población de abejas adultas;
cría;
desarrollo de la colonia;
invernada.
Comportamiento
docilidad;
calma;
tendencia a enjambrar;
tendencia al pillaje de otras colonias.
Con el tiempo, estos registros aportan más información que las pruebas aisladas.
42. Modelo para la decisión final
Una colonia candidata podría recibir una puntuación estandarizada de 0 a 100 para cada carácter. Por ejemplo:
Carácter | Puntuación |
VSH | 90 |
MNR | 85 |
HYG | 88 |
Producción de miel | 92 |
Docilidad | 95 |
Desarrollo de la colonia | 90 |
Invernada | 87 |
Baja tendencia a enjambrar | 91 |
El índice global podría calcularse así:
I = 0,30 × VSH + 0,25 × producción de miel + 0,15 × docilidad + 0,10 × desarrollo + 0,10 × invernada + 0,05 × HYG + 0,05 × baja tendencia a enjambrar
Es especialmente importante establecer umbrales mínimos.
Por ejemplo:
VSH por debajo del umbral → exclusión;
docilidad por debajo del umbral → exclusión;
producción de miel por debajo del umbral → exclusión.
Así se evita que un resultado excepcional en un carácter oculte una deficiencia grave para la producción comercial.
43. Conclusiones
Los estudios disponibles indican que la resistencia de Apis mellifera a Varroa destructor es un carácter complejo y heredable que puede responder a la selección.
La VSH es uno de los mecanismos que contribuyen a la resistencia global. El cuadro biológico incluye:
comportamiento higiénico general, VSH, MNR o SMR, reoperculación, acicalamiento, dinámica de la cría, respuesta de la colonia y supervivencia.
La base genética es poligénica. Los QTL identificados por Tsuruda et al., Lapidge et al. y Oxley et al. muestran que la variación conductual está asociada con varias regiones genómicas [5–7]. Los estudios moleculares de las antenas también sugieren que el olfato y el sistema nervioso periférico desempeñan un papel importante en la expresión de la VSH [8].
La estructura social también importa. En una colonia cooperan obreras de distintas líneas paternas. Los programas de selección deben considerar tanto las líneas maternas como las paternas y evaluar la descendencia.
Las estimaciones de heredabilidad deben interpretarse en su contexto. En el estudio italiano de Facchini et al., la heredabilidad estimada fue de 0,23 para una sola medición del HYG y de 0,37 para la media de dos mediciones [11]. El programa canadiense con 604 colonias mostró que la infestación por Varroa, el desarrollo primaveral, la producción de miel, el consumo invernal y el HYG tienen un componente genético que puede responder a la selección [2].
Los estudios a gran escala son especialmente pertinentes. En el ensayo Pol-line, con 366 colonias en colmenas Langstroth de diez cuadros, la supervivencia fue aproximadamente del 60 %, frente al 26 % de la población comercial de comparación. No hubo diferencias significativas en la producción de miel entre las colonias supervivientes evaluadas [1]. El programa de Kefuss et al. comenzó con 268 colonias comerciales en colmenas Langstroth y llegó posteriormente a 519 colonias sin tratar. Los resultados muestran que la selección en condiciones comerciales puede dar lugar a poblaciones con baja infestación por Varroa [12].
Estos resultados son especialmente pertinentes para la selección profesional porque van más allá de los ensayos con núcleos o con unas pocas decenas de colonias. Su principal implicación se refiere a la elección de los reproductores.
Una puntuación alta de VSH es uno de varios criterios. Conviene seleccionar colonias con:
VSH suficiente;
crecimiento lento de la población de Varroa;
comportamiento higiénico marcado;
alta proporción de ácaros no reproductores;
alta producción de miel;
docilidad;
calma sobre el panal;
baja tendencia a enjambrar;
buen desarrollo primaveral;
buena invernada;
buena longevidad de la reina;
buen estado sanitario general.
El objetivo de selección combina:
resistencia a Varroa + producción + facilidad de manejo + aptitud biológica
y tiene en cuenta:
la VSH como componente de la resistencia
En apicultura comercial, la VSH resulta más útil dentro de un programa de selección que combine varios caracteres.
Un programa de cinco años que comience con 100 a 200 colonias ofrece una base más sólida si incluye fenotipados repetidos, registros genealógicos, selección de familias maternas y paternas, inseminación instrumental, evaluación de las colonias hijas y ensayos en condiciones habituales de producción.
El objetivo final es formar una población comercial estable, productiva, dócil y cada vez más resistente a Varroa destructor.
Nota metodológica final
Las estimaciones de heredabilidad citadas aquí describen la variación dentro de las poblaciones estudiadas. Dependen de la población, la genealogía, el entorno, el método de medición, la temporada y el modelo estadístico. Los umbrales operativos del HYG y la VSH sirven para la selección y pueden variar según el protocolo. Un programa italiano podría utilizar las estimaciones publicadas como información previa inicial y sustituirlas progresivamente, al cabo de tres a cinco generaciones, por parámetros genéticos estimados en su propia población. Conviene mantener registros individuales de cada colonia y reina, incluidas sus líneas maternas y paternas. La evaluación de una línea VSH debe seguir su rendimiento a lo largo del tiempo y en su descendencia. Se busca un crecimiento lento de la población de Varroa y una supervivencia adecuada, manteniendo la producción de miel, la docilidad, el desarrollo y la estabilidad productiva.
Bibliografía
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[6] Oxley, P. R., Spivak, M., & Oldroyd, B. P. (2010). Six quantitative trait loci influence task thresholds for hygienic behaviour in honeybees (Apis mellifera). Molecular Ecology, 19, 1452–1461. DOI: 10.1111/j.1365-294X.2010.04569.x.
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Autor: Davide Simeone
Publicado el 20 de agosto de 2026
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