Faktorer som påverkar värmetåligheten hos honungsbiets drönare och deras spermier
Klimatförändringarna väntas göra värmeböljor vanligare och intensivare, vilket hotar fertiliteten hos många djur, däribland insekter. Temperaturer som kan förekomma under sommarens värmeböljor (35–45 °C) kan försämra fertiliteten hos rödbrun mjölbagge (Tribolium castaneum), bananflugor (Drosophila spp.), humlor (Bombus spp.), persikovecklare (Grapholita molesta), parasitoidsteklar (Anisopteromalus calandrae och Aphidius avenae) och honungsbin (Apis mellifera).
Värmestress påverkar många insekter. De möjliga följderna för honungsbin är särskilt viktiga eftersom de används i stor omfattning för att pollinera grödor. Honungsbin tål många olika klimat och har naturliga populationer i Afrika, Asien och Europa. Ändå kan både drottningar och drönare förlora fertilitet vid värmestress, bland annat genom att spermiernas livskraft minskar. Drottningar kan överleva värmen samtidigt som livskraften hos spermierna i deras spermateka minskar. Tidigare försök har visat en minskning efter mer än två timmars exponering vid temperaturer över 38 °C. Värme kan också döda spermier hos drönare. Sådana förluster är svåra att kompensera. Drottningar parar sig under en kort period tidigt i livet och fyller sedan inte på spermieförrådet. Drönarna producerar spermier under sin utveckling.
Drönare och drottningar har ungefär samma kroppsmassa, men drönare är känsligare för värmerelaterad dödlighet. Bisamhällen kan hålla temperaturen i yngelområdet mycket stabil, men få studier har mätt variationen inne i kupan under värmeböljor. I en studie i Kalifornien uppmättes över 42 °C i bisamhällen när omgivningen nådde 45 °C och tillgången till vatten var begränsad. Det var särskilt varmt i boets ytterkanter, där könsmogna drönare ofta samlas.
Andra studier har uppmätt upp till 40 °C i yngelområdet. Drönare kan också utsättas för extrem värme när bina bildar skägg. Vid stark värme lämnar många bin boet och samlas utanför, så att mindre värme bildas inuti. Enligt författarna har den möjliga exponeringen ännu inte undersökts direkt. Samhällets temperaturreglering kan dämpa exponeringen, men drönare kan ändå drabbas av värmestress under extrema förhållanden.
Trots drönarnas betydelse för fortplantningen vet man lite om vad som avgör hur värme påverkar deras överlevnad och fertilitet. Två tidigare studier visade att värme kan döda drönare men rapporterade olika överlevnad. McAfee et al. fann att 50 % överlevde sex timmar vid 42 °C. Stürup et al. fann att 23 % överlevde fyra timmar vid samma temperatur. Flera faktorer skulle kunna förklara skillnaden. Värmetåligheten kan variera mellan populationer. Kroppsmassa och andra påfrestningar, exempelvis infektioner, kan också påverka överlevnaden. Hos vissa insektsarter tål tyngre individer värme bättre.
Författarna hade tidigare sett att drönarens kroppsmassa hade ett positivt samband med antalet livskraftiga spermier, vilket tyder på en större investering i fortplantningen. Därför undersökte de om tyngre drönare kunde producera spermier av högre kvalitet som bättre tål påfrestningar som värme. Infektioner skulle kunna öka eller minska värmetåligheten beroende på smittämnet. Sjukdom kan direkt minska individens biologiska fitness. Immunförsvaret kan även ta resurser i anspråk som annars skulle gå till fortplantningen, vilket har observerats hos andra insekter. En nyare sambandsanalys gav inget stöd för en sådan avvägning hos honungsbiets drönare. Eftersom virusförsvaret och värmestressresponsen delar vissa mekanismer övervägde författarna även om vissa virusinfektioner skulle kunna öka värmetåligheten.
Den övre temperaturtoleransen varierar i allmänhet relativt lite hos insekter. Hos landlevande växelvarma djur tenderar den ändå att minska vid högre breddgrader, från tropiska till tempererade klimat. Tidigare forskning visade att honungsbin från Saudiarabien (Apis mellifera jemenitica) tålde värme bättre än europeiska honungsbin (Apis mellifera carnica), vilket stämmer med mönstret. I Colombia hade bisamhällen i varmare låglänta områden större andel afrikanskt ursprung, medan samhällen på högre och svalare höjd hade större andel europeiskt ursprung.
Proteinernas uttrycksmönster hos arbetsbin som samlats in längs en breddgradsgradient tyder också på anpassning till det lokala klimatet. Det återstår att undersöka om mönstret gäller könsmogna individer och andra populationer. Kunskap om olika linjers respons skulle kunna hjälpa till att förutsäga hur de klarar ett förändrat klimat. Ett varmare klimat kan också förändra samspelet med smittämnen. Värmechockproteiner (HSP) är en evolutionärt bevarad grupp proteiner vars uttryck vanligen ökar vid värme. De motverkar felveckning och ansamling av proteiner och bidrar enligt tidigare forskning även till virusförsvaret hos honungsbin och andra insekter. Värmeexponering och virusinfektion kan därför samverka och påverka binas fysiologi.
McMenamin et al. fann att både värmeexponering och experimentell virusinokulering ökade uttrycket av HSP. När bina utsattes för värme strax efter infektionen förbättrades också elimineringen av viruset. Författarna övervägde om det omvända kunde gälla, det vill säga om en tidigare infektion kunde öka drönarnas eller spermiernas värmetålighet genom värmechockproteinernas dubbla funktion. Inget av detta hade undersökts hos drönare, som är särskilt utsatta för virus eftersom Varroa destructor, en viktig virusspridare, företrädesvis parasiterar på drönaryngel.
Det finns få studier av hur virusinfektioner påverkar drönarnas fertilitet och hur infektion och värme samverkar. Historiska data visar att antalet dagar med värmebölja har ökat mest i tropiska regioner, men extrema temperaturer förekommer också i tempererade klimat. Under värmeböljan den 25 juni till 1 juli 2021 i västra Kanada och nordvästra Stillahavsområdet uppmättes 49,6 °C. Lokala biodlare rapporterade skador, bland annat att bisamhällen dog. I tempererade områden på höga breddgrader kan biodlare därför behöva åtgärder som sällan använts där tidigare. Året runt-isolering av kupor och skuggning kan dämpa effekterna av kortare perioder av stark värme.
Om det blir svårt eller ineffektivt att reglera temperaturen i kuporna kan urval och avel för bättre värmetålighet ingå i en bredare strategi. Först behöver man förstå hur värmetåligheten hänger samman med populationens ursprung och andra faktorer i befintliga bestånd. Södra Kalifornien påverkades mindre av värmeböljan 2021, men även där har temperaturerna blivit mer extrema. Studien beskriver en övergång från historiskt halvtorra förhållanden (BSk enligt Köppens klimatklassificering) till ett varmt och torrt klimat som mer liknar BWh. Värmeböljor har blivit vanligare i södra Kalifornien sedan 1950. Den 5–7 september 2020 nådde dagstemperaturen 47 °C i Riverside County. Genetiska analyser har uppskattat det afrikanska ursprunget till omkring 38 % hos förvildade honungsbin i södra Kalifornien. Mot den bakgrunden och med tanke på återkommande stark värme antog författarna att populationen kunde vara anpassad till värmestress.
Studien undersökte faktorer som påverkar värmetåligheten hos honungsbiets drönare och deras spermier. Forskarna prövade hur populationens ursprung och kroppsmassan hängde samman med drönarnas överlevnad och spermiernas livskraft efter exponering för värme. De undersökte också hur en virusinfektion i vuxen ålder påverkade spermiernas värmetålighet.
Först mätte forskarna vuxna drönares kroppsmassa och överlevnad efter fyra timmar vid 42 °C. I ett annat försök jämförde de drönare från södra och norra Kalifornien för att undersöka möjlig lokal anpassning. Södra Kalifornien är torrare och har extremare maximitemperaturer än norra Kalifornien. Slutligen använde forskarna in vitro-försök för att undersöka samband mellan kroppsmassa, virusinokulering och värmeexponering. Spermierna togs ut ur drönarna och exponerades för olika temperaturer under olika lång tid.
Författarna ställde upp följande hypoteser.
1) Drönarnas och spermiernas värmetålighet speglar ursprungspopulationens klimat. Drönare från södra Kalifornien väntades därför tåla värme bättre än de från norra Kalifornien.
2) Tyngre drönare överlever värmestress oftare än lättare drönare och producerar mer värmetåliga spermier.
3) Virusinfektion förbättrar spermiernas värmetålighet genom samspelet mellan värmechockresponsen och uttrycket av gener i virusförsvaret.
Material och metoder: Läs originalartikeln
Slutsatser
För att förstå vad som bidrar till drönarnas värmetålighet och fortplantningspotential undersökte författarna populationens ursprung, kroppsmassa och virusinfektion i flera försök. Spermiernas livskraft användes som mått på fortplantningspotentialen.
De viktigaste resultaten var följande.
1) Tyngre drönare överlevde akut värmeexponering oftare.
2) Spermiernas värmetålighet varierade mycket mellan drönare från olika populationer i British Columbia.
3) Drönare från södra Kalifornien överlevde värmeexponeringen oftare än drönare från norra Kalifornien.
4) Spermier från tyngre drönare tålde inte värme bättre än spermier från lättare drönare.
5) Experimentell virusinfektion i vuxen ålder försämrade spermiernas värmetålighet.
I överlevnadsförsöken exponerades drönarna för 42 °C i fyra timmar, förhållanden som kan förekomma både i och utanför kupan vid extrem värme. Det finns få direkta fältdata om drönarnas exponering under värmeböljor. Samma temperatur och varaktighet användes i in vitro-försöken med spermier från British Columbia. I övriga temperatur- och tidsserier och i virusförsöken användes även temperaturer som kan ligga utanför det biologiskt relevanta intervallet. Exponering för exempelvis 60 °C är osannolik i naturen.
Ett syfte var att fastställa vid vilka temperaturer spermierna fortfarande är livskraftiga och beskriva hur de reagerar under extrema förhållanden. Framtida studier kan mäta vilka förhållanden drönarna faktiskt utsätts för i fält, inklusive deras inre kroppstemperatur, och använda uppgifterna för att utforma laboratorieförsök.
Att tyngre drönare överlevde oftare stämmer med resultat från vissa andra insekter, bland annat hanar av squashbiet Xenoglossa pruinosa. Andra studier har inte funnit något samband mellan kroppsstorlek eller kroppsmassa och värmetålighet, mätt som kritiskt termiskt maximum (CTmax), inom eller mellan insektsarter. Variationen tyder på att även andra faktorer spelar roll. Större individer tar längre tid att värma upp, så uppvärmningstiden kan ha större betydelse än kylförmågan vid kort exponering. Det förklarar dock inte varför sambandet mellan CTmax och kroppsstorlek saknas hos många arter.
Forskarna mätte kroppens våtvikt, som påverkas av vätskebalansen. Kroppsstorleken är ett separat mått.Vätskebalansen kan påverka värmetåligheten. Individer med bättre vätskebalans kan ha högre specifik värmekapacitet och bättre förmåga att kyla sig genom avdunstning.Större individer har en mindre yta i förhållande till volymen, vilket kan begränsa kylningen. Studier av samspelet mellan vätskebalans och kroppsstorlek skulle kunna förklara varför sambandet mellan storlek och värmetålighet varierar mellan arter. En del vatten kan ha avdunstat mellan drönarens död och vägningen och därmed sänkt den uppmätta massan oberoende av drönarens värmetålighet. Författarna bedömde att effekten sannolikt var liten, eftersom de flesta dödsfallen inträffade mot slutet av den fyra timmar långa exponeringen, strax innan alla drönare vägdes.
Som väntat överlevde drönare från södra Kalifornien värmeexponeringen oftare än drönare från norra Kalifornien. Bisamhällena i söder har ofta större andel afrikanskt ursprung än samhällena i norr, som ligger utanför hybridzonen. Författarna antar att det varmare klimatet i söder och tidigare urval i varma miljöer kan ha gynnat värmetåligheten. De undersökta samhällena från södra Kalifornien hade förvildat ursprung eller hade korsats med den lokala populationen i flera generationer. Skillnaden speglade både en något högre värmetålighet och en oväntat låg överlevnad i kontrollgruppen. Resultatet kunde därför inte tillskrivas härkomsten ensam.
Större kontrollgrupper och undersökningar av samtidiga sjukdomstillstånd, till exempel infektioner, efter värmeexponeringen skulle kunna hjälpa till att förklara mönstret. Jämförbara data om spermiernas livskraft saknades för grupperna från Kalifornien och för överlevande drönare med olika genetiskt ursprung. Däremot jämförde forskarna spermier från olika källor i British Columbia och fann en stor variation i värmetålighet. Biodlarna kan ha bedömt drönarnas ålder på olika sätt, men variationen i samhällena vid University of British Columbia, där åldern kontrollerades, liknade variationen hos övriga källor i provinsen. Forskarna
undersökte därefter samspelet med virusinfektioner av tre skäl. För det första hade drönare som naturligt infekterats med deformerat vingvirus typ B (DWV-B) spermier med högre livskraft än drönare utan påvisad DWV-B-infektion (figur S2 i fil S1). För det andra hade tidigare forskning kopplat minst ett värmechockprotein till högre livskraft hos lagrade spermier. För det tredje hade McMenamin et al. funnit att värme kunde ha en antiviral effekt. Författarna antog att värmechockproteiner kunde bidra till att förklara observationerna genom att medverka både i virusförsvaret och i skyddet mot annan stress. De övervägde först om virusinducerade värmechockproteiner kunde skydda spermierna mot senare värmeexponering. När de experimentellt infekterade vuxna drönare och därefter utsatte deras spermier för värme fick de motsatt resultat. Spermier från infekterade drönare tålde värme sämre än spermier från kontrolldjuren. Det kan bero på en avvägning mellan att upprätthålla spermiernas livskraft och immunförsvaret eller på att infektionen direkt försämrar spermiekvaliteten.
Den skenbara motsägelsen mot det positiva sambandet vid naturlig infektion är ännu oförklarad. Möjliga förklaringar är infektionens längd före provtagningen, skillnader mellan israeliskt akut paralysvirus (IAPV) och DWV-B eller om infektionen inträffade före, under eller efter spermatogenesen. Konkurrens om cellernas resurser är en annan möjlighet.
Sammantaget tyder försöken på att IAPV-infektion kan förstärka värmens negativa effekt på drönarspermiernas livskraft. Det är viktigt eftersom Varroa destructor företrädesvis parasiterar på drönaryngel och sprider flera bivirus. Den relativt lilla effekten av infektion i vuxen ålder kan bara förklara en liten del av variationen i spermiernas värmetålighet mellan olika källor i British Columbia.
Även andra faktorer påverkar sannolikt spermiernas värmetålighet. Genotypen är en möjlighet, men studien omfattade inga genetiska analyser som kunde skilja genetiska effekter från miljö- och skötselfaktorer. Hos bananflugor av släktet Drosophila förutsäger den övre temperaturgränsen för hanarnas fertilitet arternas utbredning bättre än CTmax. Det tyder på att fertilitet vid hög temperatur kan utsättas för starkt urval. Honungsbiets vidsträckta utbredning skulle kunna ge utrymme för större variation än hos andra insekter. Bisamhällets temperaturreglering kan också dämpa det selektionstryck som värmen utövar på spermierna och därmed tillåta större variation mellan individer. Det är viktigt att förstå orsakerna till variationen när biodlingsområden som tidigare sällan drabbades av extrem värme får högre temperaturer.
Publicerad 7 februari 2025 · PLOS ONE · DOI 10.1371/journal.pone.0317672 · Bearbetad under CC BY
Författare
Alison McAfee 1,2; Bradley N. Metz 2; Patrick Connor 2; Keana Du 2; Christopher W. Allen 3; Luis A. Frausto 3,4;
Mark P. Swenson 3,4; Kylah S. Phillips 3,5; Madison Julien 3; Zoe Rempel 6; Robert W. Currie 6; Boris Baer 3;
David R. Tarpy 2; Leonard J. Foster 1
1 Department of Biochemistry and Molecular Biology, Michael Smith Laboratories, University of British Columbia, Vancouver, British Columbia, Canada; 2 Department of Applied Ecology, North Carolina State University, Raleigh, North Carolina, United States of America; 3 Center for Integrative Bee Research (CIBER), Department of Entomology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 4 Department of Microbiology & Plant Pathology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 5 Department of Molecular, Cell & Systems Biology, University of California Riverside, Riverside, California, United States of America; 6 Department of Entomology, University of Manitoba, Winnipeg, Manitoba, Canada
Kommentarer